分享2019年NSFC面上项目申请书的立项依据，尽管当时没有获得资助，很多内容也已经正式发表。相关技术也已经在行业内应用。

回头想想，博士毕业多年多次基金上会不中，现在不知道怎么写才好，请大小同行专家老师们提供建议。非常感谢。

摘要

东、西方蜜蜂地理隔离却有相似的行为生态学特点，解释东方蜜蜂的化学通讯常以西方蜜蜂为背景。然而，本项目研究发现东方蜜蜂具有不同的化学通讯：东方蜜蜂背板腺不具有西方蜜蜂的纳氏信息素成分，需对蜜蜂聚集和标记的化学通讯重新进行解释；东方蜜蜂工蜂新鲜尸体即被搬运出蜂巢，与报道的蜜蜂尸体需要腐败产生脂肪酸诱导清理行为的机制不一致，需探索蜜蜂尸体识别信号的本质；东方蜜蜂有不同于西方蜜蜂的利它素，需对比专性和兼性天敌对两种蜜蜂信号的本能和习得行为的异同，建立数学模型，解析利它信号的选择规律；比较东、西方蜜蜂信息素及表皮烃的成分、释放动态，拟阐明两种蜜蜂及其天敌的种内、种间化学通讯受烃类信息素各成分挥发动态引导的机制。项目拟通过蜜蜂学、行为生态学与化学生态学的交叉研究增加蜜蜂社会生物学中的化学生态学原理的理解，提出天敌信号选择与社会猎物化学交流相关的信号理论，也为科技养蜂提供更有价值的应用基础理论。

1.1、研究意义

在养蜂学上的意义：东方蜜蜂的化学通讯机制常借鉴西方蜜蜂的研究结论，详细解析研究东、西方蜜蜂的化学通讯机制的差异，可更准确的鉴定东方蜜蜂的化学信息素，为东方蜜蜂增产技术提供理论基础。（1）东方蜜蜂容易分蜂和飞逃，高效引诱蜂群聚集和筑巢基于对东方蜜蜂聚集信息素的基础研究。（2）东方蜜蜂具有高效的清理和搬尸行为。详细了解蜜蜂清理行为中的信息交流机制可设计蜂群清洁和搬尸行为的蜂巢微环境，有利于蜂群健康。（3）东、西方蜜蜂均具有捕食胡蜂和寄生蝇天敌，天敌利用蜜蜂化学交流的信息素来定位蜂群。人工合成引诱天敌的信息物质可以干扰和诱捕天敌，进而保护蜂群安全。（4）详细分析两种蜜蜂背板腺分泌物、表皮烃等在上述行为中的重要作用机制的异同，提出基于社会昆虫化学通讯俭约性规律的理论，修正东方蜜蜂研究从西方蜜蜂当中错误借鉴的研究结论，将有利于我国对本土蜜蜂种研究的发展，进而完善东方蜜蜂的科技养蜂的技术体系。

在行为生态学理论上，蜜蜂作为模式生物，其行为通常用来类比人类社会^[1]。（1）在搬尸行为中，蜜蜂基于体温变化和呼吸停止的尸体识别机制，可理解社会生物对死亡个体进行识别处理的行为生态意义。（2）基于蜜蜂聚集行为、兼性捕食关系和专性盗寄生关系中对各种烃类和信息素的利用，建立蜜蜂的化学信号被天敌利用的规律总结天敌对利它信号选择的数学模型。这一模型推广到其他社会生物中同样适用，使得对社会昆虫复杂信号的生态关系有了标准模型可循，可丰富经济学、生态学中“信号理论”的认识。

在社会生物学中，表皮烃作为社会性昆虫的关键信息化合物已经得到了越来越多的重视，最近几年有多篇相关论文发表在了Cell、Science、PNAS等重要刊物。表皮烃在膜翅目和等翅目的大多数昆虫当中具有重要行为功能^[2]。表皮烃被认为是许多社会性马蜂、熊蜂和蚂蚁的蜂王信息素^[3]，也在白蚁当中被发现是繁殖品级特异性的信息素^[4]。然而，尽管表皮烃在蜜蜂当中含量最高，甚至被直接用作蜜蜂巢脾的建筑材料，其在蜜蜂生物学和行为学中的功能却没有明确定论，只涉及了一些巢间识别和行为多态相关性的分析。了解表皮烃在蜜蜂行为动态中的重要功能，可推进社会生物学以蜜蜂为模式的研究。东南亚地区具有最高的蜜蜂多样性，种间对比研究也将增加蜜蜂社会生物学中的化学生态学原理的理解。

1.2、国内外研究现状及发展动态分析

1.2.1 蜜蜂聚集行为和气味标记行为化学通讯的研究进展

西方蜜蜂聚集行为被认为受背板腺（在有纳氏信息素的情况下，又称作纳氏腺，Nasonov gland）释放的纳氏信息素成分（Nasonov pheromone，又称集合信息素assembly pheromone），主要成分有：柠檬醛（citral）、橙花醛（neral）、橙花醇（nerol）、香叶醇（geraniol）、橙花酸（nerolic acid）、香叶酸（geranic acid）和(E,E)-法呢醇（(E,E)-farnesol），这7种物质的比例为1: 1: 1: 100: 75: 12: 50^[5-7]。通常西方蜜蜂通过纳氏信息素诱导的行为包括：分蜂时蜂群临时聚集行为、侦察蜂对新巢址的选择标记行为、扇风蜂对蜂巢的气味标记行为^[8]、采集蜂对食物源（蜜、粉、水源）的气味标记行为。

蜜蜂出飞聚集（swarming）是本能行为，大多数蜜蜂在分蜂过程中是第一次参与分群行为，没有相关经验，其行为主要受化学通讯的引导^[9,10]。这种行为在西方蜜蜂当中被认为主要是纳氏信息素成分和蜂王信息素在共同作用。纳氏信息素的引诱效果更加直接^[5-7]；蜂群临时聚集稳定后，不再释放纳氏信息素，蜂王信息素便起到了延长蜂群聚集时间的作用^[6,11]。作为姊妹种的东方蜜蜂也被一些初级研究中认为具有同样的机制，有文献（发表在印尼和印度的地区性刊物或低影响刊物）报导东方蜜蜂纳氏腺分泌物中仅含有香叶醇、柠檬醛和极微量的香叶醛^[12,13]，但在相关研究的全文中，并没有相关的仪器检测分析方法和结果体现，本项目前期的研究却发现东方蜜蜂背板腺并不产生任何的萜烯类成分。在蜜蜂亚科Apinae中，具有背板腺纳氏信息素的熊蜂属Bombus^[14]，并不具有分群聚集行为；一些在新热带区（南美）具有分群行为的胡蜂科真社会性种类，却并不由背板腺产生纳氏信息素^[15]。这些均与信息素在昆虫分目水平下具有腺体保守进化的规律不符，需要重新思考促成蜜蜂出飞聚集行为的化学信息的本质，帮助理解蜜蜂分蜂建群行为（swarm founding）的系统进化来源^[16]。

西方蜜蜂先锋个体在气味标记行为（如：侦察蜂对分群新巢址标记、采集蜂对体质蜜粉源和水源的标记、扇风个体对蜂巢标记）中，都会暴露纳氏腺，释放纳氏腺分泌的气味成分。然而东方蜜蜂当中也可以经常见到暴露背板腺的“露白”行为^[8]。由于东方蜜蜂的背板腺分泌物中并不含有纳氏信息素，其先锋个体在气味标记行为中所使用的化学信息素的本质则大有不同。实际上西方蜜蜂纳氏腺分泌物的功能到底是信息素还是一种增强群体学习记忆的联想刺激信号，一直都有争论^[5]。只有通过信息素释放与感受动态与行为活动规律的相关性分析，才能解释这蜜蜂聚集行为中信息交流的本质。

1.2.2 蜜蜂清理和搬尸行为化学信息素的研究进展

尸体识别（Necrophoresis）和处理行为在社会性生物中的重要作用，亦即“进化死亡学”（Evolutionary thanatology）^[17]。对死亡个体进行识别是许多社会动物的本能，也是判定一个动物是否具有高度社会性的一个标准^[17]。蜜蜂对生病和死亡个体的清理是蜜蜂防御病菌扩散的本能行为。将生病的幼虫拖出巢房的行为称为清理行为（hygienic behavior）^[18]，通常由一些特化的早日龄(8d~22d)职蜂完成^[19]。将掉落在蜂巢底部的死亡成蜂的尸体搬运到巢外一定距离抛弃的行为，称为搬尸行为（undertaking behavior），通常由特化的具有较强飞行能力的成熟职蜂完成^[20]。成熟职蜂在死亡前经常外出劳作，容易感染携带外界的病菌。因此，对职蜂尸体的快速识别对于防范外界病菌的入侵具有重要作用。在黑暗环境中识别死亡不久的尸体和病死幼虫，不可能依靠视觉和触觉^[20]。除幼虫信息素外，西方蜜蜂清理行为最近还被认为由病死幼虫产生的过量油酸引起^[21]；而蜜蜂识别成蜂尸体的化学因素未见报道，但是所有行为研究均表明，蜜蜂对尸体的搬运速度较快（<0.5h），不可能是尸体腐败过后产生的成分，而更像是一些与蜜蜂存活相关的一些成分消失了，并且类似的结论已经在阿根廷蚁（Linepithema humile）中证实^[20,22]。死亡过程中微环境变化（体温降低、气孔呼吸停止）引起的蜜蜂身体气味的变化也可引起尸体识别行为，其中表皮烃的挥发性随尸体降温降低，二氧化碳随呼吸行为停止消失，然而并没有表皮烃与二氧化碳在蜜蜂尸体识别过程中作用的文献报道。

1.2.3 蜜蜂与天敌胡蜂和盗寄生蝇间化学通讯的研究进展

项目申请人前期对蚂蚁捕食白蚁的模型中发现：天敌并非窃听猎物的所有化学通讯信号，而是选择与猎物丰度有关的信号进行窃听，通常为群体聚集和召募信号^[23]。黄脚胡蜂Vespa velutina在其原生和入侵地区通常是蜜蜂的主要捕食天敌^[24]，东方蜜蜂与西方蜜蜂对黄脚胡蜂的引诱力存在差异，西方蜜蜂更容易被胡蜂发现和捕食^[25]。胡蜂是杂食性的昆虫，兼性捕食蜜蜂，具有极强的行为可塑性，其捕食定位包括：利用本能信号定位和利用联想记忆的信号定位。通常本能信号的利用发生在胡蜂第一次搜寻猎物的过程中，如蜜蜂针刺柄部的科氏腺分泌大量（顺）-二十碳-11-烯醇-1（(Z)-eicos-11-en-1-ol）以及C21~C31的烃类^[26,27]，体表的烯烃（顺）-二十三-9-烯（(9Z)-tricosene）等^[28]，都可以吸引没有捕食经验的胡蜂前去访问^[26,27]。这些烃类都被植物模拟用来吸引胡蜂Vespa spp产生捕食行为进行传粉^[26]和传种^[28]，这也更进一步说明烃类可能是胡蜂判断猎物的本能信号（honest signal）。联想学习信号通常具有较大的刺激强度，西方蜜蜂与胡蜂异域分布，没有协同进化，但胡蜂对西方蜜蜂巢却具有强大的定位能力，胡蜂捕食过程中容易通过这一化学信号形成对蜂巢位置的联想记忆(associative learning)。比如：西方蜜蜂的蜂巢气味可以引诱胡蜂，其中的主要活性气味成分便是挥发量最大的纳氏信息素成分-香叶醇（geraniol）^[29]。纳氏信息素各成分和表皮烃各成分不具有种类特异性，在自然界中广泛存在，但其比例具有一定种间差异，可编码种类特异性的信号。西方蜜蜂纳氏信息素被胡蜂窃听（eavesdropping），使其具有更大的胡蜂捕食压力。

对比两种蜜蜂被胡蜂利用的学习联想信号和忠诚信号的异同，可以反映出天敌胡蜂的行为可塑性。西方蜜蜂作为入侵种，通过基于联想学习的化学通讯建立捕食关系造成了营养级联效应，增加了胡蜂的种群密度，当流动的西方蜜蜂蜂场搬离时，便增大了本土蜜蜂的捕食压力。本能信号和学习联想信号配合将更能更高效的诱捕天敌胡蜂。此外，无论是否本能，信号与猎物丰度的相关性，决定其被天敌选择窃听的概率，这也可进一步丰富信号理论。对比东方蜜蜂和西方蜜蜂报警信息素和纳氏信息素在吸引天敌方面的差异，可以更好的理解蜜蜂引诱胡蜂利它素的化学性质，进而开发高效的胡蜂防治技术^[30]。在理论上，可帮助理解东方蜜蜂对胡蜂进行化学隐形（chemical concealment）的反捕食策略。

采集蜜蜂被天敌攻击后释放的报警信息素中具有半挥发的持效成分可以警示同伴采食点周围的风险^[31,32]。其后蜜蜂被天敌捕食后的报警信息素还吸引叶蝇科（Milichiidae）、潜蝇科（Chloropidae）的几种盗寄生蝇前来取食血淋巴^[33]，成为盗寄生蝇的利它素（kairomone）。东、西方蜜蜂长期地理隔离下具有不同种、属的盗寄生蝇，盗寄生蝇对蜜蜂健康并不造成影响，但是在生态系统中却可为珍稀植物极小种群传粉^[33]，对生物多样性起到重要作用。西方蜜蜂吸引盗生蝇的信息素成分主要是（2E）-辛烯基乙酸酯、2-庚酮、2-壬醇和香叶醇^[33]；东方蜜蜂报警信息素吸引本地种类盗寄生蝇的化学通讯机制并不清楚。东方蜜蜂的报警信息素已经得到详细鉴定分析，其关键成分与西方蜜蜂存在较大差异，东方蜜蜂中含有大量的（2E）-癸烯基乙酸酯和乙酸苄酯^[32]，同样也含有（2E）-辛烯基乙酸酯，但是没有2-庚酮、2-壬醇和香叶醇，并且在针刺上科氏腺的烃类中存在大量的种类特异性烃类成分，与西方蜜蜂差异极大（申请人的前期研究结果）。这预示着东方蜜蜂吸引盗寄生蝇的信息素大不相同。在盗生蝇的取食行为特性中，具有两个习性：（1）随时外吐并风干吸食液体食物（寄主血淋巴）的习性；（2）在寄主体表钻孔定点吸食血淋巴。这两个行为极易被振动干扰，需要被吸食的蜜蜂个体完全死亡，不能有活动能力但又尽量保持血淋巴新鲜。从蜜蜂受到攻击到蜜蜂完全死亡的过程>30分钟，在这段时间内，蜜蜂的报警信息素的挥发性成分几乎已经完全释放^[31,32]，我们的观察中发现：盗寄生蝇可以先聚集在死亡蜜蜂周围，当蜜蜂死亡不再活动时，才到蜜蜂尸体上钻孔定点吸食蜜蜂血淋巴，这需要盗寄生蝇能够通过气味破译蜜蜂受攻击死亡后的时间信息。报警信息素中具有不同挥发性的成分随着时间变化具有不同比例，然而并未见报警报道信息素比例可编码死亡时间信息。推测，经过挥发，蜜蜂报警信息素中的类似表皮烃的不挥发成分和半挥发性成分变成主要成分时，编码被盗寄生蝇利用的有利时间。明确了盗寄生蝇仅与本土蜜蜂存在专性关系，可以为盗寄生蝇主导的极小珍惜植物种群的传粉机制的理解提供理论基础，前期我们还发现一些协同进化的极小种群的珍稀药用植物可能通过模拟东方蜜蜂的特异性科氏腺烃类来吸引蜜蜂的盗寄生蝇聚集。并通过在极小种群分布区保护本土蜜蜂维持盗寄生蝇的丰度来稳定极小植物种群的稳定。

胡蜂为兼性（facultative）捕食者，叶蝇为专性（obligatory）盗寄生蝇，分析它们对同一个对象物种释放的不同信号的专性与兼性利用过程的差异，可以很好解释信号选择与猎物（寄主）选择的相关性。

1.2.4 蜜蜂表皮烃行为功能的研究进展

蜜蜂可以分泌烃类的主要结构性表皮腺体有蜡腺和针刺上的科氏腺，其他所有节间膜表皮也都有分泌表皮烃的能力，三种来源的表皮烃化学成分不尽相同。表皮烃化学成分为长链的饱和烃和烯烃，表皮烃与整个蜡巢的主要成分完全相同，均为C21到C31的正构烷烃，次要成分包括第5、7、9位的顺式C21到C31烯烃^[34]，这些烯烃在蜜蜂体表含量更高，而在蜡脾中几乎检测不到^[35]。表皮烃具有极低的蒸气压（vapor pressure），其挥发性极易受温度影响。根据蒸气压与温度相关关系^[36]，在大气压条件下，从25°C到50°C，蜡质成分从固态到液态的相变（phase transition）将使其挥发性变化高达上万倍，尽管蒸气压极低使得挥发物的绝对量不高，但昆虫的嗅觉系统极为灵敏，可以高效的感受表皮烃挥发量的变化，这使得结合体温变化使用表皮烃进行化学信息交流具有极佳的可操作性，尤其是在变温的节肢动物中，体温变化范围与表皮烃相变温度范围正好重合。蜜蜂的体温范围与表皮烃相变的温度高度重合，从25°C到45°C，推测表皮烃随温度变化动态释放调控多种行为是东、西方蜜蜂化学通讯中的通用机制。社会昆虫的表皮烃具有多重作用^[37]，其中包括引起巢群识别、品级识别等^[2]，在收获蚁Pogonomyrmex barbatus中，甚至还证实而同一品级内的行为多态也受表皮烃主导^[38]；蜜蜂工蜂品级中存在明显的行为多态性，成熟工蜂的日龄、食性等可以影响表皮烃成分^[39]，推测工蜂的行为多态性可能与表皮烃分化直接相关。除纳氏信息素外，蜜蜂体表物质仅含有表皮烃^[34]，而表皮烃的行为功能主要表现在巢间识别^[40-43]，在蜜蜂舞蹈语言中，表皮烯烃可鼓励跟随蜂蜜蜂出飞^[44]。然而工蜂个体温度调节频繁与其行为多态性具有相关性：在巢内，蜂群随时对巢群的温度进行调节^[45]，以保证幼虫的发育温度；在分群行为中，覆盖在最外层的蜜蜂在群体起飞前10分钟内将体温升高10°C以上^[46]；在机械振动交流时，释放振动信号的蜜蜂也具有极高的体温^[47]，甚至聚集产生的较高温度和大量二氧化碳还可以用来抵抗胡蜂^[29,48-50]。这些行为中的体温上升也必然引起体表信息化合物的挥发性升高，引起同群其他个体的行为反应。

1.2.5 蜜蜂行为动态中的化学信息变化

采用动态实时跟踪分析的方法，可以有效的分析对比社会昆虫在不同行为背景下的信息素差异，进而准确鉴定其行为功能，比如申请人在对白蚁踪迹信息素研究时即发现，不同组分在不同行为背景下具有对应的功能，即可分为常态组分和召募组分^[32,51]，进而充分的解释了白蚁踪迹信息交流的机制。

蜜蜂行为从个体到整体，从量变到质变，引起群体决策行为（collective decision）^[10,52]。不同行为中，响应个体的数目具有差异，比如：参与舞蹈召募时的蜜蜂在数十只，分群出飞聚集行为包括近一半群蜜蜂，而飞逃行为中，整群蜜蜂都会行动；在每一个行为的产生过程中，参与个体也是从少到多的过程，比如分飞时，蜂群准备出飞的过程中，在半个小时内，先是少数蜜蜂在巢脾上快速跑动，释放振动信号，后来越来越多的蜜蜂开始同样的行为，当达到一定数量时，整群蜜蜂即在数分钟内飞逃完毕^[53]。所有这些数量信息即于主导这些行为的信息具有相关性。在化学信息方面，未见报道对蜜蜂特定行为中信息化合物释放与感受进行动态跟踪分析。可以推测：蜜蜂参与行为过程中体温快速上升，开始释放表皮烃，当越来越多的个体参与，释放的表皮烃越来越多，达到域值后，蜂群则实施飞逃聚集行为。在蜜蜂释放振动信号、飞行等的过程中，蜜蜂胸部肌肉剧烈运动，会产生大量热量，这些热量同时会增加表皮烃的挥发。因此，振动信号通常与表皮烃挥发存在密切的相关性，这在蜜蜂舞蹈交流行为中已经被注意到^[44]。需要对东、西方蜜蜂在这些行为中对行为相关化学信号进行动态实时跟踪对比分析，才能确定在这两种蜜蜂中具有相同行为背景下的可能相似的化学通讯机制，即表皮烃主导的飞逃聚集过程。

同样，从蜜蜂标记行为个体来说，暴露腺体的行为有利于腺体分泌物的释放。比如释放纳氏信息素过程中的露白扇风行为中，信息素的释放量、成分是否在变化都需要进行动态跟踪分析。

1.3 总结

总的说来，东方蜜蜂与西方蜜蜂的研究存在较大差异。在东方蜜蜂没有经过详细研究的情况下，我们有了一些引自西方蜜蜂的结论用于理解东方蜜蜂的化学通讯机制，并用在了本土东方蜜蜂的养殖技术开发上，然而实际应用效果并不显著，比如：基于西方蜜蜂的蜂王信息素并不能用于维持东方蜜蜂的蜂王强群，西方蜜蜂的纳氏信息素并不能有效引诱东方蜜蜂筑巢聚集。因此，在这两个长期地理隔离的姊妹种间存在的差异中，否定“先入为主”的普适规律；在二者的相似性中总结通用规律，寻找蜜蜂复杂行为背景下符合信息素分化基本规律（俭约性，Parsimony）的化学通讯机制。同样，在更接近实际的动态行为背景中，分析化学信息产生、释放与行为动态的相关性，也可以更精准的确认蜜蜂化学通讯机制动态过程。

详细了解表皮烃和其他相关烃类介导的蜜蜂化学通讯将为蜜蜂作为模式生物的更多研究工作提供基础。同时也将为我国本土蜜蜂资源的高效利用技术和基于蜜蜂的生态系统保护体系的建立提供理论基础。

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