新型病毒群落可能有助于马里亚纳海沟上坡沉积物中的碳、氮和硫代谢

Novel Viral Communities Potentially Assisting in Carbon, Nitrogen, and Sulfur Metabolism in the Upper Slope Sediments of Mariana Trench

mSystems [IF:6.496]

DOI：https://doi.org/10.1128/msystems.01358-21

发表日期：2022-01-04

第一作者：Jiulong Zhao^a,c

通讯作者：Hongmei Jing(hmjing@idsse.ac.cn)^b,c,Yongyu Zhang(zhangyy@qibebt.ac.cn)^a,c

合作作者：Zengmeng Wang, Long Wang, Huahua Jian,Rui Zhang,Xiang Xiao,Feng Chen,Nianzhi Jiao

主要单位：

^a中国科学院青岛生物能源与过程技术研究所(Key Laboratory of Biofuels, Shandong Provincial Key Laboratory of Energy Genetics, Qingdao Institute of Bioenergy and Bioprocess Technology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao, China)

^b中国科学院深海科学与工程研究所(CAS Key Laboratory for Experimental Study under Deep-Sea Extreme Conditions, Institute of Deep-Sea Science and Engineering, Chinese Academy of Sciences, Sanya, China)

^c中国科学院大学(University of Chinese Academy of Sciences, Beijing, China)

写在前面

近日，美国微生物协会期刊mSystems （IF = 6.496）在线发表了题为Novel viral communities potentially assisting in carbon, nitrogen, and sulfur metabolism in the upper slope sediments of Mariana Trench的研究论文，对马里亚纳海沟5481-6707米水深处沉积物的底栖病毒群落组成和生态功能进行了深入解析，初步揭开了马里亚纳海沟沉积物中病毒的神秘面纱。

关键字：马里亚纳海沟沉积物，宏基因组，病毒群落，辅助代谢基因

背景

被誉为“地球第四极”的马里亚纳海沟对人类来说仍然是神秘之地，对其中各种生命现象的研究有利于了解地球极端环境下的生物适应机制及其驱动的元素循环。马里亚纳海沟孕育着大量未知的神秘微生物种群，并行使独特的功能。然而，这些微生物的生存除了需面对极端环境(如高压、寒冷、有机物贫瘠)胁迫外，同时还会受到各种病毒侵染的威胁。据报道即使在万米深渊底部的沉积物中，仍然有着较高的病毒生产力。然而目前对于马里亚纳海沟沉积物中底栖病毒的物种组成、生存策略及其生态功能还知之甚少。

正文

该研究报道马里亚纳海沟沉积物中病毒丰度为10⁷-10⁸/g(沉积物干重)，与原核生物细胞丰度呈显著的正相关关系。获到了3206个病毒基因组(片段)——病毒支架(viral scaffolds)，其中包含一个长度为217 kb的巨型噬菌体基因组。这些病毒类群具有极高的新颖性和多样性，99%以上的病毒基因组(片段)是以前未知的。拼接得到的111个高质量的病毒基因组(完整度>90%，污染度=0)涵盖了105个不同的病毒属，其中约59%为病毒新属，极大增进了对深渊环境病毒特殊种群的认识。另外，基于病毒末端酶大亚基蛋白(TerL)构建的分子进化树进一步揭示了该环境中病毒群落的极高新颖性和多样性。得到注释的病毒物种中主要以有尾噬菌体为主，同时包括了一些核质大DNA病毒。宿主预测揭示这些病毒主要是感染海沟沉积物优势微生物类群(例如Gamm-变形菌纲、放线菌门和厚壁菌门等)。在所有病毒支架中，374个被预测为潜在的溶原性病毒，181个被注释为溶原感染的标记蛋白，表明溶原感染在极端环境下有着一定的发生频率，可能是病毒适应极端环境的一种生存策略。

图 1 马里亚纳海沟沉积物(MTS) 病毒和原核生物的采样位置和丰度分布

Sampling locations and abundance profiles of the MTS viruses and prokaryotes

a 太平洋马里亚纳海沟采样点(红星)及采样点和深度的卫星图像；

b 枚举每个样本中病毒和原核生物的丰度；

c 每个样本的病毒与原核生物比率 (VPR)，计算为病毒丰度除以原核生物丰度。对于面板 b 和 c，“A、B、D114、D119、D120、D144、D146 和 D147”代表不同的采样点，后面的“s”、“m”、“b”分别代表从0-6 cm(表面部分)、6-12 cm(中间部分)和12-18 cm(底部部分)的推芯采集的沉积物样品；

d MTS 中原核和病毒丰度之间的关系(线性回归 P < 0.001)。 在面板 b 和 c 中，数据显示为平均值 ± 标准偏差。

图 2 马里亚纳海沟沉积物病毒的scaffolds(MTS-VSs)的概况及其分类分配

Profiles of MTS-VSs and their taxonomic assignments

a 每个沉积物样本(y 轴)中 VSs(x 轴)的总数(绿色)和丰度(红色)。通过增加丰富度来显示样本；

b 3,206 个病毒scaffolds的基因组大小和 GC 含量(百分比)分布。 每个圆圈代表一个病毒scaffold；

c 111个高质量病毒scaffolds的基因组大小和GC含量（百分比）分布。每个圆圈代表一个圆形病毒scaffold。红色圆圈代表存在于 10 个或更多样本中的病毒，而其他的则由绿色圆圈代表；

d 所有病毒scaffolds的物种分类分配；

e 所有预测的病毒蛋白编码序列的分类分配。

图 3 MTS 病毒和参考病毒的蛋白质组树

Proteomic tree of MTS viruses and reference viruses

该树代表了 103 个 MTS 高质量病毒基因组和 230 个参考病毒基因组之间的蛋白质组范围内的相似性关系。树状图以中点为根。从内到外，树外的环分别代表病毒家族、宿主群、基因组长度、MTS(红色)或参考(黑色)病毒基因组和 gOTU。序列号代表 gOTU，仅包含 MTS 病毒的序列号为粗体字。红色分支代表仅由 MTS 病毒组成的新型 gOTU。 NA,不适用。

图 4 参与碳代谢的 AMG 的基因组背景和预测的蛋白质结构

Genomic context and predicted protein structures of AMGs involved in carbon metabolism

a 含有 AMG 的病毒scaffolds的基因组图谱。基因组质量（绿色矩形三颗星代表高质量，黄色矩形两颗星代表中等质量，粉红色矩形一颗星代表低质量或未确定）和长度被显示在地图附近。AMG 为红色，病毒样基因为蓝色（病毒标志基因被框起来），非病毒样或未表征的基因为灰色。详细注释可以在 https://doi.org/10.6084/m9.figshare.c.5703367.v6 的表 S10 中找到。

b 由参与碳代谢的病毒 AMG 表达的病毒蛋白的三级结构。

图 5 病毒 nosZ 基因的基因组背景、预测的蛋白质结构和系统发育

Genomic context, predicted protein structure, and phylogeny of the viral nosZ gene

a,b 病毒 nosZ 基因的最大似然树(来自氨基酸比对)，包括 1 个 MTS 病毒 NosZ 序列和 16 个参考序列(a)，以及病毒铵转运蛋白基因，包括 1 个 MTS 病毒序列和 14 个参考序列(b)。比例圆圈代表内部节点和bootstraps。对于面板 a，那些与叶的平均分支长度距离 <0.4 的进化枝被折叠。

c 病毒 NosZ 蛋白的三级结构;

d 含有 nosZ 的病毒scaffolds的基因组图谱。病毒 nosZ 基因为红色，病毒样基因为蓝色(病毒标志基因被框起来)，非病毒样或未表征的基因为灰色。 铵转运蛋白基因被用灰色框起来。

图 6 病毒 cysH 基因的基因组背景、预测的蛋白质结构和系统发育

Genomic context, predicted protein structure, and phylogeny of the viral cysH gene

a 含有 cysH 的病毒scaffolds的基因组图谱。基因组质量(绿色矩形三颗星代表高质量，黄色矩形两颗星代表中等质量，粉红色矩形一颗星代表低质量或未确定)和长度被显示在地图附近。病毒 cysH 基因为红色，病毒样基因为蓝色（病毒标志基因被框起来），非病毒样或未表征的基因为灰色。在两个相似的 cysH 基因（III 和 IV）之间，tBLASTx 比对由彩色线表示，它们的百分比同一性由色标表示。详细注释可以在 https://doi.org/10.6084/m9.figshare.c.5703367.v6 的表 S10 中找到。

b 病毒 cysH 基因的最大似然树(来自氨基酸比对)，包括 5 个 MTS 病毒 cysH 序列(红色)和 39 个参考序列(两个病毒序列为蓝色)，以及这些病毒 CysH 蛋白的三级结构。最密切相关的参考序列以粗体突出显示。比例圆代表内部节点和引导程序，平均分支长度到叶的距离 <0.4 的进化枝被折叠。

图 7 MTS 病毒的宿主预测

Host prediction of the MTS viruses

a 根据宿主预测，MTS-VSs 的分类隶属关系按分布(x 轴)和平均丰度(y 轴)排序。在这里，MTS-VS 的平均相对丰度(y 轴)定义为该病毒scaffold在所有样品中的平均相对丰度。具有相同门的被预测的宿主的病毒scaffolds的数量被显示在括号中。红色椭圆内的三个圆圈代表具有被预测的宿主的最丰富的病毒scaffolds，并且这些存在于所有样本中。

b MTS-VSs 与被预测宿主的比例。

另外，在马里亚纳海沟底栖病毒基因组中存在着非常多样的参与碳、氮、硫代谢的基因，保守结构域和三维结构预测表明其编码的大多数蛋白具功能活性。它们可参与纤维素和果胶等藻源有机质的降解，而以往报道浮游植物正是深渊沉积物有机质的主要来源。令人意外的是，首次在海沟底栖病毒基因组中发现了黑暗固碳的辅助代谢基因，暗示病毒在深渊沉积物中可能协助宿主进行化能固碳，满足微生物能量需求，同时有利于病毒自身的繁殖。此外，在感染奇古菌的一株病毒基因组内发现nosZ基因，暗示病毒可参与反硝化过程，通过在宿主内表达一氧化二氮还原酶，促进N₂O向N₂的转变，该辅助代谢基因在病毒基因组中是首次被发现。马里亚纳海沟沉积物病毒还携带了多样的参与同化硫酸盐过程的辅助代谢基因，可通过合成甲硫氨酸等氨基酸，进而促进二甲基巯基丙酸(DMSP)的合成来协助宿主抵抗深渊环境的高压胁迫。

该研究对地球深渊环境病毒群落组成和生态功能提供了新的见解。

Reference

Jiulong Zhao,Hongmei Jing,Zengmeng Wang, Long Wang, Huahua Jian,Rui Zhang,Xiang Xiao,Feng Chen,Nianzhi Jiao,Yongyu Zhang.Novel Viral Communities Potentially Assisting in Carbon, Nitrogen, and Sulfur Metabolism in the Upper Slope Sediments of Mariana Trench. mSystems
, 2022,7:e01358-21.https://doi.org/10.1128/msystems.01358-21.