植物如何做到长寿？

摘要

  植物和动物同为多细胞的真核生物，但是植物的最长寿命远超过动物，可以活到万年以上， 而动物有记录的最长寿命不过500多岁。造成这种情形的原因主要有两个。一是身体构造上的差别。动物对身体的结构和大小都有严格要求，在身体发育成熟后不再生长，只有细胞层面上的更新，生存能力随着年龄增加而下降。而植物没有固定的身体结构，可以不断地进行开放式生长和克隆式生长，在器官水平上不断更新自己，生存能力随着身体长大而提高。因为身体结构不固定，植物也能回收老器官的资源用于新器官的生长，藏生命于地下，以及在身体各处再生新的器官。第二个原因是干细胞性质的差别。动物的身体在发育成熟后，就不再拥有全能干细胞，只剩下功能有限的成体干细胞，在细胞水平上替补损失的体细胞。成体干细胞也不能变为生殖细胞，所以生殖细胞必须在胚胎发育阶段就被发展出来，单独保存。而植物在其一生中始终拥有全能干细胞，除了能够不断进行开放式生长外，还能够在需要时才发展出生殖细胞，因此植物不需要在胚胎发育阶段就长出生殖器官。通过组织培养长出新植株的机制也是植物长侧根的机制，即通过植物干细胞中的中柱鞘细胞发展而来。传统的观点，即认为植物所有的细胞都具有全能性，都可以长出新的植株，需要重新考虑。

  植物和动物同为多细胞的真核生物，来源于共同的真核生物祖先，但是植物的寿命可以比动物长得多。动物最长寿命的记录是一只北极蛤（Arctica islandica）创造的，根据壳上的“年轮”数和碳-14测定法确定其年龄为507年。相比之下，植物的寿命可以长达几千年甚至几万年，这就需要有一个解释。

  在过去的几十年中，对植物的研究，特别分子生物学和干细胞水平的研究，已经有了很大的进展，这就为在细胞和分子水平上比较植物和动物提供了丰富的资料。下面我们就来看看植物是如何做到长寿的。

植物和动物的基本差异

  动物是“异养生物”，以其它生物为食，所以捕食和进食是动物最重要的活动。这些活动需要大量的能量，不是一处食物来源（无论是植物来源还是动物来源）可以满足的，所以动物必须要“动”，以不断地寻找和获得新的食物。“动”就需要身体有适合运动的结构即肌肉和骨骼系统，而且其结构必须完整才能有效运作，断一条腿的动物是很难在野外生存的。为运动提供能量的循环系统和呼吸系统，获得信息并且及时做出反应的神经系统，从食物中获得能量的消化系统和排泄系统，也都必须完整，动物才能生存下去。因此，动物对身体整体性的要求非常严格，也非常害怕身体损伤，任何一个重要器官失去功能都会导致死亡，即使是一处面积不大的损伤，如果导致血流不止，也会危及动物的生命。

  相反，植物是“自养生物”，自己制造有机物。只要有阳光、二氧化碳和水，再加上水中的无机盐，植物就能够生活。由于这些物质普遍存在，植物也不需要移动自己去寻找它们。而且由于光合作用需要尽可能大的表面积以吸收能量密度很低的太阳光，植物也不适合运动。想象一下人打着伞在风中的情形，就知道植物运动绝不是好主意。

  植物不运动，为运动所需要的肌肉骨骼系统以及支持这个系统的其它系统，包括神经系统，也都不需要了，植物的身体构造就可以相对简单，只要有进行光合作用的叶片，输送水分和营养的茎，以及吸收水分和无机盐的根就行了。不运动也就不需要身体构造完整，失去相当部分的枝叶甚至根也不会危及植物的生命。不要求身体完整的另一个表现是植物的身体没有固定的形状，即使是同一种植物的种子长出来的植株也彼此不同，而不像同种动物（例如蜜蜂，蚂蚁）那样都像工厂的产品那样高度一致。植物身体的这个可变性给予植物以极大的优越性，植物也很好地利用了这种优越性来增强自己的生存能力。

  植物不能移动位置，也会面临和动物不一样的问题，就是不能“逃跑”。无论是大风冰雹，冰雪严寒，还是动物啃食，微生物感染，植物都只能“就地抵抗”，无法通过移动位置来避开。但是植物也发展出了应付这些伤害和攻击的策略，这些策略不但有效，还使得植物的寿命能够远超过动物的寿命。下面我们就来具体看看植物的各种生存策略。

植物的“开放性”生长

  动物身体的结构和尺寸必须符合运动和捕食的需要。结构不完整，在动物就叫做“畸形”，在野外是很难生存的。除了结构，尺寸大小也很重要。被称为“大力士”的蚂蚁，如果被放大到人的尺寸，不仅不再是大力士，甚至连头都抬不起来（见我在科学网上的另一篇博客，为什么我们觉得蚂蚁是“大力士”？）。每种动物的结构和尺寸都是在与生态环境长期相互作用的过程中形成并且相对固定下来的，不能轻易改变，所以每种陆生动物（例如蚯蚓、蚂蚁、蜜蜂、壁虎、麻雀、还有我们人类）和多数水生动物（例如水螅、多数鱼类、海豚、鲸鱼）身体的大小都在相当狭窄的范围内，一旦身体发育成熟就会停止生长。换句话说，多数动物的身体发育到一定阶段就会“封闭”。由于多数动物的身体结构和大小到成年后就不再变化，生存能力在身体发育成熟时也达到顶峰，以后就不断下降，死亡率随着年龄增加而升高。

  而植物由于没有身体结构的限制，可以一直生长，身体结构也不断变化，分枝越来越多。只要水供得上，能够支撑，植株就可以越长越大，所以植物的生长是“开放”的。开放式的生长给予植物多种“好处”。枝叶多，光合作用制造的有机物就多，植物可以动用的资源就更雄厚，也更容易度过困难时期。高大强壮的树干，包括更厚的树皮，更能够抵抗各种有害因素的侵袭，所以许多植物的生存能力不但不会随着年龄的增加而降低，反而会越来越强。开放式的生长也使得植物可以不断长出新的枝叶，相当于在不断更新自己，在和衰老的斗争中跑在时间的前面。

  由于开放式生长的这些“好处”，一些植物可以达到相当长的寿命。生长于美国西部犹他州、内华达州和加利福尼亚州的芒松（（Bristlecone pine，Pinus longaeva）），可以活几千年。其中一棵叫做“麦修彻拉”（Methuselah，《圣經》中的長寿者）的芒松，其寿命被测定为4,851岁，其诞生时间大约是埃及金字塔开始建造的年代（公元前2,700年），那时中国第一个有记录的朝代--夏朝（约公元前2070年至公元前1600年）还没有出现。

  2001年，美国农业部的科学家比较了年龄从23岁到4713岁芒松的多项生理指标，包括维管组织（木质部和韧皮部）的结构和功能、枝叶生长频率和速度、花粉存活率、种子重量和发芽率、DNA突变和端粒长度，都没有发现有统计意义的变化，说明芒松不仅长寿，而且到寿命近5000岁时仍然没有衰老迹象。

  美国西部的红杉（Giant sequoias，Sequoiadendron giganteum）也很长寿。其中的一棵位于加州帝王谷国家公园（Kings Canyon National Park）的红杉叫谢尔曼将军树（The General Sherman Tree），有83米高，最粗处直径11米，是世界上最大的树，也是世界上体积最大的生物。其年龄估计在3,500岁以上，而且仍然处于青春期。

克隆式生长

  既然植物可以开放式生长，也就可以从原来的植株横向发展，长出相对独立的植株。这些新的植株有自己的根，但又与原来的植株相连，因此仍然可以被看成是原来植株的一部分，而不是“子女”。由于次生植株与原来植株的遗传物质相同，可以被看成是原来植株的“克隆”，植物的这种生长方式也就被称为是植物的克隆式生长（clonal growth）。次生植株长大后，又可以长出新的植株。用这种方法，植物就可以连续克隆自己，每个克隆的生命都从头算起，因此可以实现极长的寿命。

  例如美国加州东部莫哈维沙漠（Mojave desert）中有一种灌木叫石碳酸灌木（Creosote Bush，Larrea tridentata，因其枝干有强烈的石碳酸气味而得名）就用这种方式生长，其中最大的一株为环形，直径20米，由原来位于中央的植株不断向周围克隆式生长形成。加州大学河滨分校（UC Riverside）的科学家根据其生长速度和用碳-14年代测定法，推测它的年龄为11,700年，那时人类还在旧石器时代。

  更为长寿的是地中海中的一种海草，叫波西多尼亚海草（Posidonia oceania）。它在海底克隆式生长，新草长出后，旧草仍然存活，形成巨大的海底“草地”，其中最大的一株直径有15公里！按照它的生长速度推算，这株海草的寿命至少有12,500年，甚至有人推测它的年龄为10万年或更长。

  前面说过的美国西部的红杉也可以从根部发芽，在原树周围形成新树，但新树仍然与原树相连，所以也属于克隆式生长。用这种方式，红杉的寿命几乎是无限的。

  在动物的克隆成功后，就有人希望能够克隆自己，以达到永生的目的。除了技术上的困难和障碍外（现在克隆动物的成功率太低，“废品”率太高，而这对人来说是不可接受的），还有伦理上的问题。就算所有这些问题都可以解决，克隆出来的人也不可能是真的自己，因为自己的经历和思想是不可能被克隆的。同理，克隆出来的宠物也不会是原来的宠物，如果它们在不同的环境中长大，根本不会认识你。但是植物没有神经活动，包括思想和记忆，又有强大的繁殖能力，反而早就成功地实现人类的这个梦想，通过克隆自己而达到实际上的永生了。

回收营养用于新的枝叶和果实

  既然植物的身体没有固定的形状，损失一些枝叶，例如被风吹断或者被动物啃食，也不会影响植物的生命。只要还有叶片能够通过茎连接到根，就能够存活，因此一部分枝叶甚至一部分根都是可以被牺牲掉的。在资源不足时，植物也就能够“拆东墙补西墙”，主动把资源从不那么需要的部分转移到最需要的部分，以维持植物的生存和繁殖能力。

  例如让玉米在缺氮的情况下生长，由于氮是组成蛋白质和DNA的必要元素，有限的氮供应使得玉米无法长成一株完整的植株并开花结实。玉米采取的策略，是把下部叶片内的氮元素转移到上部的新叶中去，新叶的生长以下部叶片的死亡为代价。

  下部叶片变黄枯萎，就是这些叶片的衰老和死亡，所以植物能够有控制地在身体的一部分中启动衰老程序，回收它们所含的资源，用于新叶的生长。如果抑制老叶片中降解蛋白质的酶，老叶片就不再变黄枯萎，而是和整个植株一起死亡。抑制老叶片中蛋白质的合成，也会防止下部叶片的老化，尽管这看上去和转移老叶中的氮元素相矛盾，因此下部叶片的老化是一个需要活化的过程，需要新的基因表达，说明这是植物“主动”进行的过程。如果将植物叶片的细胞分为含细胞核和不含细胞核的两部分，则含有细胞核部分中的叶绿体会失去绿色，停止光合作用并且降解，而不含细胞核部分中的叶绿体继续保持绿色并进行光合作用，证明植物细胞的衰老是受细胞核中的程序控制的。

  黄豆在结荚并且荚中的黄豆逐渐长大之时，叶片就逐渐变黄枯萎，它们中的营养也被转移到正在长大的黄豆中。如果除去豆荚，或者只除去豆荚中正在长大的黄豆，叶片就继续保持绿色并且存活，说明成长中的黄豆会分泌一种“毒素”，主动去杀死叶片，以获取叶片中的氮元素。如果除去黄豆株上所有的豆荚，只保持其中一个豆荚，则只有最靠近这个豆荚的叶子变黄枯萎，植株其余的叶子仍然保持绿色，说明黄豆分泌的毒素“走”不了多远，只能就近发挥作用。这种“毒素”的性质现在还不完全清楚，但是发现生长中的黄豆可以分泌蔗糖（sucrose）到叶片，而蔗糖是促进叶片老化的物质，通过细胞中的己糖激酶（hexokinase，HXK）起作用。

  因此植物的叶片既是执行光合作用的场所，也是储存氮元素的地方。叶片中70%的蛋白质在叶绿体中，其中固定二氧化碳的二磷酸核酮糖羧化酶（Rubisco）含量最高，是叶片储存氮元素的主要蛋白质分子。植物落叶（无论是秋天集中落叶还是在一年中连续落叶）就是从老的叶片中回收氮元素，将其转移至新生枝叶的重要方式。落叶中的氮元素或者直接被转移到新生叶片中去（在常绿植物中），或者暂时储存在树皮中的韧皮部中，供来年新叶生长时使用（在落叶植物中）。

  动物也能够牺牲局部以利整体，例如在长期饥饿时，动物也能够抽取肌肉中的一些蛋白质以维持最基本的生命活动，所以饥民往往瘦得“皮包骨”，即损失了大部分的肌肉组织。但这个过程只发生在细胞水平上，而不能发生在器官水平上。只有在昆虫蜕变时（例如蛹变蝴蝶），原有的一些器官才消失，它们中的营养被用于新器官的发育。

藏生命于地下

  植物受到的攻击（风、霜、野火、动物的践踏和啃食、微生物感染等）主要发生在地面以上的部分如叶、花和茎，而植物在地下的部分却受到土层的保护，不容易受到伤害。植物也利用了这个“优势”，将根作为保留生命的器官。到了严冬，地上部分枯萎死亡，根却存活，第二年再长出新的枝叶。通过这种方式，植物能够避免很多伤害，延续自己的生命。“野火烧不尽，春风吹又生”就是这种状况的一种生动描述。

  为了更好地发挥根的这种保留生命的功能，许多植物还对根的构造做了改变，使其变为块根（root tuber），如红薯（sweet potato），木薯（cassava）、山药（yam）、大丽花（dahlias）等。块根不仅保留了长出新芽的能力，还成为储存组织，为新植株的初期生长提供营养。

  一种薯蓣科植物（Borderea pyrenaica）生长在海拔2100米以上的地区，冬天地上部分枯萎死亡，但是其地下的块根存活，次年又长出新的地上部分。用这种方式，这种植物可以活到有记录的305年。

  另一种藏生命于地下的方式是让茎从地上转入地下，成为地下茎（rhizome），从地表以下往上长出新的枝叶。例如竹子的地下茎就可以在地面以下沿着水平方向生长，在新的地方长出竹笋来。许多地下茎还有储存营养的功能，例如荷花。荷叶在开花结莲子后枯萎死亡，但是作为地下茎的藕并不死亡，在第二年又会长出新的荷叶。一种非洲野生稻（Oryza longistaminata，叫长雄蕊稻）拥有发达的地下茎，尽管每年地上部分死亡，地下茎却可以存活多年，成为竞争力极强的稻田杂草。

强大的再生能力

  植物不能移动位置以躲避危险，又是有机物的丰富来源，受到动物啃食是大概率事件。除了用各种方式对抗动物啃食，例如发展出味苦和有毒的生物碱，有驱赶作用的挥发油，难以消化的蜡质，阻碍动物的绒毛或尖刺等，植物还有替补受损枝叶的能力。除了在主干顶端有主芽外，还在侧枝顶端和叶腋有处于休眠状态的芽，在主芽受损时就会被活化，长出新的枝叶来。

  许多植物地上部分严重受损，连备用芽都失掉的情况下，还能从树干上直接长出新的芽来。三角梅不耐寒，在突遇霜冻时，地面以上部分可以全部被冻死，仍然能够通过靠近地面的主茎上长出的新芽恢复生机。

  植物的地上部分也能够长出根来。扦插的柳枝可以发出新根，成为新的柳树。压条，包括将枝干埋入土中或者在空中用土壤包裹树枝，也可以从枝干上长出根来，用于桑树、梅花，葡萄等植物的繁殖。落地生根（Bryophyllum pinnatum）在叶缘上就能够形成带根的幼芽，遇到土壤就能长成新的植株。

  上面的例子说明，在合适的条件下，植物的寿命几乎可以是无限的。随之而来的问题就是，植物是怎么做长寿的？开放式生长，克隆式生长，回收和转移营养，藏生命于地下，以及随处可以长出的芽或根，都是宏观现象，要真正理解植物长寿的机制，还必须从细胞和分子层面上进行研究。在这方面，动物身体形成和维护机制提供了很好的参考资料。

动物身体形成和维护的机制

  所有动物的身体都是从一个细胞—受精卵发育而来的。受精卵能够发育成为动物体内所有类型的细胞，甚至包括帮助胚胎发育的胎盘，这就像树木的主干可以发育出所有的枝叶，所以受精卵被称为是“全能干细胞”（totipotent stem cells），其中“干”的意思就是主干。在胚胎发育的囊胚期，囊腔里面有一团细胞，叫内细胞团，其中的每一个都可以发育成为动物身体里面所有类型的细胞，但是不包括胎盘细胞，叫做“万能干细胞”（pluripotent stem cells），由于它们是在胚胎发育过程中形成的，又叫“胚胎干细胞”（embryonic stem cells）。万能干细胞一边分裂，一边分化，成为可以形成各种组织的干细胞。这些干细胞中，有的可以形成同一种组织中的好几种细胞，例如造血干细胞可以形成所有类型的血细胞，包括红血球和各种白血球，叫多能干细胞（multipotent stem cells），有的只形成一种细胞，例如肌肉干细胞只形成肌肉细胞，叫单能干细胞（unipotent stem cells）。这些干细胞一边分裂，一边变化，成为执行各种生理功能的细胞。

  组成动物身体，执行不同生理功能的细胞就叫做体细胞（somatic cells），例如肌肉细胞，神经细胞，肝脏细胞等，由干细胞分裂变化而来。干细胞形成各种体细胞的过程叫做“分化”（differentiation），干细胞自己不执行具体的生理功能，处于待命状态，被称为“未分化细胞”（undifferentiated cells）。从受精卵的全能干细胞到胚胎的万能干细胞，再到各种组织的多能干细胞和单能干细胞，分化能力是逐渐减弱的，即能够生成的细胞种类逐渐减少。例如造血干细胞在体内就只能生成各种血细胞，而不能分化为神经细胞。

  在动物体内，分化过程是“单行道”，即只能向分化的过程走，而不能反过来，也就是不可逆，体细胞不能再变回干细胞。现代的干细胞技术就能够打破这种不可逆性，使得体细胞也能够变回干细胞，甚至发育成为完整的动物。

  在动物的身体发育成熟后，是不是干细胞的任务也就完成，该消失了呢？答案是不会。很多体细胞的寿命是很短的，像皮肤的上皮细胞只能生活几十天，血液细胞一般生活十几天，小肠绒毛细胞只能生活两三天，如果没有替补它们的机制，生物体的寿命就只能和寿命最短的细胞一样长。为了解决这个问题，在动物的身体发育成熟后，形成各种组织的多能干细胞和单能干细胞仍然保留下来，终生为身体替补体细胞，这些干细胞就叫做“成体干细胞”(adult stem cells)。因为有成体干细胞的存在，我们才能活几十年到上百年。

  相对于体细胞的数量，干细胞的数量要少得多。为了保证干细胞不会被用完，干细胞有一个“本事”，就是能够进行“不对称分裂”，在分裂形成的两个“子”细胞中，一个仍然保留干细胞的性质，相当于是干细胞的自我复制，另一个才进行分化，成为要替补细胞的“前体细胞”（progenitor cells）。前体细胞一边分裂，一边分化，形成大量的体细胞，所以干细胞的每次分裂都可以替补许多体细胞，同时又能保持自己的“真身”，因此干细胞是动物身体的“替补之源”，

  在各种成体组织中，干细胞不是独立存在并且自我维持的，而是生活在叫“微室”（niche）的特殊环境中，通过附近的体细胞发出的信号维持低分化状态，即干细胞状态。干细胞分裂后，保持干细胞性质的“子”细胞留在原来的微室中，继续接收体细胞发来的维持信号；而要替补体细胞的“子”细胞则离开微室，接收不同的信号，分化成为体细胞。

  也许有人要问，各种组织都是由多个细胞组成的，一些细胞受损，为什么不可以让余下的体细胞自己分裂来弥补呢？答案就在于，这样会在体细胞中积累出太多的DNA突变，最终导致癌症的发生。细胞分裂需要DNA进行复制，而DNA复制的过程不是100%准确的，而是会有一定的误差。细胞分裂次数越多，误差的积累就会越多。而由干细胞进行替补，干细胞分裂一次就能够形成大量的体细胞，干细胞自己的分裂次数就可以大大减少了。从前体细胞到最后的体细胞，也要经历多次细胞分裂，积累DNA突变，但是这些突变只积累在将要被淘汰的体细胞中，与干细胞无关了。

  即使是这样，干细胞在动物的一生中还是要进行多次分裂，例如小鼠的小肠绒毛干细胞在小鼠的一生中就要分裂上千次。为了进一步降低细胞分裂时造成的DNA突变，干细胞还有另一个“本事”，就是保留DNA的“原始文件”。干细胞每次分裂时，继续作为干细胞的那个“子”细胞继承原来干细胞的DNA链，而把新合成的，因而可能带有序列突变的DNA链分配给要分化的前体细胞，这样不管干细胞分裂多少次，都能够始终保有DNA的“原始文件”，而不会积累由DNA复制带来的序列变化，癌症发生率就可以进一步降低了。要进一步了解干细胞的这种“本事”，见2020年4月6日我在《科学网》上的博客，“还有‘永生’的DNA链？”。

  发育为成熟的生物体只是受精卵的任务之一，要物种能够延续下去，这个生物体还必须有繁殖下一代的能力。动物采取的办法，是在胚胎发育出各种组织器官时，还发育出专门用于生殖的器官，在雌性动物为卵巢，在雄性动物为睾丸，它们分别产生卵子和精子。由于卵子和精子的任务是繁殖下一代，所以被称为“生殖细胞”（germ cells）。生殖细胞和它们的前体细胞，例如发育为卵子的卵原细胞和发育成为精子的精原细胞，组成生殖细胞系，它们被保护于生殖器官中，不参与身体除生殖以外的任何生理活动。因此在动物体内，体细胞和生殖细胞是彼此分隔的。

  和早晚要死亡的体细胞不同，生殖细胞担负着传宗接代的任务，必须是永生（immortal）的。“永生”的意义不是某个生殖细胞一直活下去，而是它们的后代，以及后代的后代，都能够一直分裂下去，这样物种才能延续。生殖细胞融合产生受精卵，受精卵在胚胎发育过程中又产生生殖细胞，生殖细胞和受精卵这样交替出现，组成动物永不断裂的生命链。我们身体里面的每一个细胞，都是所有动物的祖宗领鞭毛虫（choanoflagellate）连续不断分裂的后代。生殖细胞永生的含义也包括生殖细胞不能衰老，这样每一代由生殖细胞发育出来的生物体的寿命才不会随着传代次数的增加而减少，否则物种也会灭亡（见2014年5月10日我在《科学网》上的博客，“生殖细胞为什么能够永生？”）。 

  不过生殖细胞永生的能力与动物的寿命没有直接关系，因为生殖细胞并不参与动物的生理活动。动物的长寿是干细胞的长寿造成的。干细胞和生殖细胞都来自受精卵这个全能干细胞，也具有“永生”的能力，可以看成是生殖细胞—受精卵生命链的“派出部队”。它们在动物的各种组织中始终存在，伴随动物的一生。动物刚死亡时，身体里面还有大量活的干细胞，只是因为它们所处的身体死亡，才“不得不”结束自己的生命。所以干细胞永生的能力才是动物能够长时间生活的根本原因。

  了解了动物的情形，我们就可以来看看植物是如何做到长寿的了。初看上去，植物的行为还真的有些“异常”。

植物的“异常表现”

  与动物相比，植物有两点特别突出的“异常表现”，一是植物似乎没有单独的生殖细胞系，二是每个体细胞似乎也都是全能干细胞。

  与动物在胚胎发育时就形成单独的生殖器官不同，许多植物在胚胎发育过程中并不形成生殖器官，往往是植物长得很大了，生殖器官（对被子植物来说就是花）仍然不见踪影。“桃三杏四梨五年”就是说桃树要三年才开花结实，杏四年，梨要五年。在这几年中，这些树只长枝叶，即所谓“营养器官”。只有到繁殖年龄了，才在枝上长出花蕾。在开花之前的这些年中，生殖细胞在哪里？从表面上看来，花是从原来的枝上长出的，所以植物的生殖器官是从“营养器官”变化而来的。如果认为植物的营养器官是由体细胞组成的，生殖细胞就应该是从体细胞变化来的，这就和动物的生殖细胞只来自受精卵，不能来自体细胞的情形相冲突。

  与动物相比，植物的另一个奇怪的表现是好像随处都能长出芽来，形成新的植株。自从上个世纪50年代末德国的Reinert和美国的Steward等人用胡萝卜根（即我们平时吃的胡萝卜）的细胞成功地培养出胚胎后，“组织培养”（tissue cultuure）就逐渐发展成为用人工手段大规模无性繁殖植物的方式。用植物的根、茎、叶、花、果实中的细胞，经过植物激素的“诱导”，都可以繁殖出完整的植株。由于这些细胞大部分是从植物的身体上，只有少数从植物的繁殖器官（花）获得的，这些细胞好像应该是体细胞。这些结果使人相信，植物身体里面的每一个细胞都具有“全能性”，只要条件合适，这些已经分化的植物体细胞都可以“脱分化”（dedifferentiation），变成可以长出完整植株的全能细胞，相当于动物的“全能干细胞”（totipotent stem cells）。早在1902年，被认为是组织培养之父，奥地利植物学家Gottlieb Haberlandt（1854-1945）就说过：“在理论上，所有的植物细胞都能够长出完整的植株”（Theoretically, all plant cells are able to give rise to a complete plant），这种观点直到现在仍然为许多人所认可，组织培养也仍然被称为“体细胞胚胎发生”，对应于英文的Somatic embryogenesis。这就和动物细胞的分化只能是单行线，不可逆的状况形成鲜明对比。

  如果像许多人相信的那样，生殖细胞是由体细胞变化而来的，就会产生一个问题：许多植物是发芽后许多年才开花的，像竹子可以生长100多年才开花，其间体细胞不知分裂繁殖了多少次，由DNA复制导致的突变也不知道积累了多少。如果让生殖细胞从体细胞中产生，生殖细胞势必要继承体细胞积累的大量DNA突变。

  DNA序列的改变虽然为生物演化所必须，但是序列的改变不能太快，以给生物足够的时间在自然选择的环境中来适应。在环境相对稳定的情况下在短期内产生大量的DNA突变，对生物物种的稳定和生存能力是不利的，无论是对动物还是对植物都是如此。动物用生殖细胞和体细胞分隔，并且用干细胞来补充体细胞的方法，包括保留DNA的“原始文件”，就能够大大减少DNA突变的几率，维持动物物种的稳定性，是有明显好处的，植物为什么会弃这些方法而不用呢？

  Reinert和Steward发明组织培养方法时，人们还没有干细胞的概念，所以认为植物细胞只有生殖细胞和体细胞之分。既然植物在开花之前没有生殖细胞，那么开花时产生的生殖细胞一定是从体细胞变化而来的，因此植物的体细胞也一定能够“脱分化”。从1963年干细胞的发现到现在，已经过去了半个多世纪，对干细胞，包括植物干细胞的研究已经有了极大的进展，这些新获得的知识就可以很好地解释植物的这两个“异常表现”。下面我们先介绍植物干细胞的情况。

植物的干细胞——分生组织细胞

  植物的干细胞最早被称为“分生组织细胞”（meristematic cells）。1858年，瑞士科学家 Carl Nageli(1817–1891) 首先使用Meristem 这个词来描述负责芽端生长的细胞团，它来自希腊语，意思是“分裂”，因而被译为“分生组织”。

  分生组织细胞是未分化细胞，数量很少，能够持续分裂，在自我复制的同时产生植物生长所需要的体细胞。在形态上这些细胞都比较小，细胞质浓厚，几乎没有液泡，也几乎没有植物体细胞所具有的细胞壁。这些特点都和动物的干细胞非常相似，在动物的干细胞被发现后，人们才意识到分生组织细胞其实就是植物的干细胞。不过由于历史的原因，在许多场合它们仍然被称为是分生组织细胞。

  植物的干细胞有许多种，位于身体里面的不同位置。在植物的胚胎中，分生组织就出现了。胚芽顶端有负责芽生长的分生组织，叫芽端分生组织（shoot apical meristem, SAM，在这里shoot不是射击，而是芽的意思），在胚根顶端有根端分生组织（root apical meristem, RAM）。种子发芽后，芽会长成枝和叶，SAM也会在叶和茎中发展出分生组织，负责叶片和茎的生长。负责茎生长的分生组织叫“维管组织形成层”（vascular cambium），简称形成层 （cambium）。它介于木质部和韧皮部之间，向内形成木质部，向外形成韧皮部，使枝干能够横向生长而变粗。负责叶脉生长的也是维管形成层，负责叶面生长的则是叶缘形成层（marginal meristem）。所有这些分生组织都来自SAM。

  根除了有RAM负责根尖的生长，在维管束和内皮之间还有一层细胞，它们包围由维管束组成的中柱（stele），所以叫做中柱鞘（pericycle）。中柱鞘负责侧根的生长。

  动物的干细胞是依靠微室（niche）中体细胞提供的信息维持干细胞性质的，植物的干细胞也是如此，而且维持干细胞特性的分子都是WUS（WUSCHEL）蛋白家族的成员。

  在芽端分生组织SAM中，干细胞的下方有一团细胞，它们负责维持干细胞的性质，叫“组织中心”（organizing center, OC）。OC产生WUS蛋白，通过胞间连丝进入干细胞，在那里抑制使细胞进行分化的基因，使干细胞维持在未分化状态，相当于是植物干细胞的niche。

  在根端分生组织RAM中，干细胞包围着一团细胞，它们几乎不分裂，叫“静止中心”（quiescent center， QC）。QC产生WOX5（WUSCHEL-RELATED HOMEOBOX 5）,使根端干细胞处于未分化状态。中柱鞘细胞从根端分生组织而来，也使用WOX5。

  形成层中干细胞的维持是通过WOX4来实现，而叶缘干细胞是通过WOX1来实现的，尽管产生它们的细胞还不很清楚。

  WUS和各种WOX蛋白的功能常常可以互相取代，说明它们用相似或相同的机制维持干细胞的特性。

  了解了植物的干细胞及其分布，现在我们就可以回过头来看看是不是所有的植物细胞都是全能的，即相当于是动物的全能干细胞。

植物的开放生长方式使得干细胞始终保留全能干细胞的性质

  植物的开放式生长模式不仅让植物不断长出新的枝叶，在与衰老的斗争中跑在时间的前面，而且使得植物能够在各种身体伤害的情况下存活并且恢复生机。

  动物能够逃跑，所以能够做到在危险面前“全身而退”，而且对于身体完整性要求极高的动物来说，“全身”而退对动物的生存也是必要的。但是植物不能逃跑，在一生中保持身体完整的机会很小，这就要求植物在受到身体伤害后，能够从余下的几乎任何部分长出新的枝叶来，而且这些枝叶还能够开花结实。这就要求植物的干细胞必须保留全能干细胞的性质。

  为了尽量提高植物受伤后的恢复能力，除了上面说的那些干细胞，植物还在这些干细胞周围保留了全能干细胞，以便在芽端和根端分生组织（SAM和RAM）受损的情况下补充这些干细胞。用激光烧去SAM或者RAM，或者切掉根尖，植物也能从周围的这些全能干细胞中长出新的SAM和RAM。但是这些全能干细胞不是到处都有的，而只限于SAM和RAM附近。例如在2009年，美国和荷兰科学家合作，研究了拟南芥根尖恢复RAM的能力。他们发现，如果在RAM上方70 微米处将根尖切断，根余下的部分能够再长出RAM并且恢复根尖的生长，恢复的几率是100%。但是如果切断的地方离RAM更远，RAM恢复的效率就下降。例如在RAM上方130 微米的地方切断，恢复的几率是82%，在RAM上方200 微米的地方切断，恢复率就只剩下10%。如果在RAM上方270 微米和以上的地方切断，则恢复率是零。

  这些结果说明，除了已经鉴定的分生组织，植物在分生组织（至少是已经研究过的RAM和SAM）周围，还有分散的全能干细胞，它们的环境（niche）还不清楚，但是它们的存在使得植物有更为强大的再生能力。形成层和中柱鞘自身就含有许多分生细胞，不像SAM和RAM那样只有几个干细胞，因此一个部分受到损伤也容易被邻近的分生细胞替补。不过如果在形成层和中柱鞘周围发现分散的全能干细胞，也不会出人意料。

  距根端分生组织RAM稍远的地方，例如上面提到的270微米以外，就基本上没有这些全能干细胞了。尽管在这个范围外有大量的体细胞，它们却没有使植物再生的能力。所以植物强大的再生能力，其实是由全能干细胞造成的，并不是每个体细胞都有全能性。

  在组织培养中，提取到的细胞其实是一个混合物，里面有大量的体细胞，同时也会有一些干细胞。如果所有的植物细胞都是全能的，提取到的多数植物细胞都应该能够发展出新的植株，而实际观察到的结果与此正相反。例如在1994年，荷兰瓦赫宁根农业大学（Agricultural University Wageningen）进行了经典的用胡萝卜细胞培养植株的实验。在30,318个提取的单个细胞中，只有127个发育成为植株，也就是只有0.42% 的胡萝卜细胞具有再生繁殖的能力。这个比例一般就是组织中干细胞数量的比例。这个结果也表明，已经分化的体细胞并没有使植物再生的能力，“植物所有的体细胞都是全能干细胞”的说法，现在要打一个大大的问号。

长成新植株的细胞具有中柱鞘细胞的特征

  组织培养所形成的新植株，是像传统看法认为的那样，是从体细胞脱分化而来的，还是从干细胞发育而来的，在对细胞进行分子水平的鉴别方法出现以前，难以弄清。但是在能够对干细胞进行分子鉴别的今天，就有可能回答这个问题。

  2010年，美国加州理工学院（California Institute of Technology）的科学家重新研究了由拟南芥（Arabidopsis thaliana）的子叶，花瓣和根长出新植株的过程。像其他组织培养的情形类似，新植株不是直接长出，而是通过“愈伤组织”（Callus）的阶段。愈伤组织就是一团没有明显结构的细胞，过去认为是从体细胞脱分化形成的。

  这些科学家的研究却发现，愈伤组织的细胞具有中柱鞘细胞的特征。它们表达中柱鞘细胞的特征标记物JO121和SCR（SCARECROW）,以及在根端分生组织和中柱鞘中维持干细胞特性的WOX5。有趣的是 这些细胞并不表达维持芽端分生组织干细胞的蛋白WUS，说明长出新植株采用的机制不是从SAM长出枝叶的机制，尽管SAM是位于地面以上的。

  与预期相反的是，长出新植株的过程与植物通过中柱鞘细胞长出侧根的机制相似。影响植物长侧根的alf4（aberrant lateral root formation 4）基因突变，也阻止愈伤组织和新植株的形成。抑制侧根形成的“落叶酸”（abscisic acid，ABA）也能够抑制愈伤组织的形成。这些结果说明，长出新植株的细胞是植物的干细胞，特别是干细胞中的中柱鞘细胞，而不是脱分化的体细胞。观察组织培养中整片幼叶长出新植株的过程，也可以看见愈伤组织从叶根部的叶脉发出，而那里正是中柱鞘存在的地方。

  地面以上的结构（子叶和花瓣）居然用侧根生长的机制来繁殖出新的植株，除了说明植物的干细胞之间高度的相似性以外，还说明用根繁殖出新植株也许是植物最先发展出来的古老机制。根藏于地下，比任何地上组织都能够避免伤害，用根来长出受损的地上部分，而不是用余下的地上部分来弥补受损的地上部分，显然是更加“保险”的做法。

植物的生殖细胞“潜藏”于芽端分生组织（SAM）细胞中

  既然植物的干细胞是全能的，也就不需要在胚胎发育时就发展出单独的生殖器官。植物的身体构造是灵活多变的，在需要的时候才由干细胞发展出生殖细胞，可以给予植物更大的灵活性。

  高等动物的繁殖器官是在胚胎发育的早期就发育出来的，也与动物的身体“共存亡”。动物能够逃跑，所以生殖器官也能够和动物的身体一起逃离危险。而植物是不能逃跑的，身体容易受损，与其早早地发展出生殖器官而冒让它们受到损害的风险，还不如把这个能力储备起来，保留在万能干细胞中，即芽端分生组织SAM中，在需要的时候再从SAM长出来。两相比较，后者显然是更“聪明”的做法。

  植物把生殖细胞“藏”于SAM的干细胞中，还有进一层的好处，就是把SAM的干细胞再分出一部分来，使其处于休眠状态，到需要开花时才让这些细胞分裂，这样就可以进一步减少这些细胞的分裂次数和DNA复制引起的突变。科学家们用一种细胞分裂时才能够被观察到的染料来给拟南芥SAM中的干细胞染色，多数干细胞很快显现出强烈的染料颜色，说明多数SAM干细胞都在活跃地进行分裂。但在同时，也有少数干细胞不显现出染料的颜色，而是只在开花之前才被强烈染色，说明SAM的干细胞中有一部分是留出来准备给开花用的，也就是为发育成生殖细胞用的，所以这一部分SAM干细胞也可以看成是植物处于休眠期的生殖细胞的前体细胞。

  其实不仅植物如此，低等动物也如此。例如水螅（Hydra），在外细胞层中有一种细胞叫“间质干细胞”（interstitial stem cells），它可以发展出神经细胞、腺细胞和刺细胞这样的体细胞，也能够发展出精子和卵子这样的生殖细胞。

  海洋中的环节动物“杜氏阔沙蚕”（annelid， Platynereis dumerilii），在胚胎发育的第4天，会产生一些活跃分裂的细胞，后来形成中胚层的组织和（体细胞）和生殖细胞。

  海螺（Ilyanassa）在胚胎发育的第4天，也会形成一些干细胞，后来发育为中胚层和内胚层的组织，同时也发育为生殖细胞。

  这些例子说明，在生物胚胎发育时，并不需要从一开始就将体细胞和生殖细胞的发育分开，这相当于是把干细胞的分裂停留在比较早的阶段，即近似于胚胎干细胞的阶段，从它们可以既发育出组成身体的体细胞，也可以发育成为繁衍后代的生殖细胞，所以植物的生殖细胞是“藏”在SAM的干细胞中的。传统的“植物的生殖细胞是由体细胞脱分化而来”的观点，也需要重新考虑了。

植物长寿的原因是因为始终拥有全能干细胞

  从以上的介绍可以看出，植物能够长寿，是因为体内始终存在具有永生能力的全能干细胞，这些干细胞一直保持像动物受精卵那样的万能性，能够在植物的一生中长出植物体内任何类型的细胞，包括新枝新叶新根等体细胞，以及繁殖后代的生殖细胞。虽然体细胞的数量占植物细胞的绝大部分，我们眼睛看见的，也全是体细胞，但是植物的生活链却是由受精卵—全能干细胞—生殖细胞—受精卵组成的。这条链上的细胞数量从来不多，却代表着植物永远延续的生命，因此无论是全能干细胞还是生殖细胞都能够实现永生。在这个意义上，全能干细胞也可以说是生殖细胞的另一种形式，即能够产生体细胞的生殖细胞。体细胞虽多，也只是这条链上由全能干细胞发出的，会中止的侧链。

  与植物不同的是，动物在身体发育成熟后，就不再拥有全能干细胞，而只剩下成体干细胞，在细胞水平上替补身体。这些成体干细胞不可能再发展出生殖细胞，所以生殖细胞必须在胚胎发育阶段就由受精卵（即全能干细胞）发展出来并单独保存。虽然动物的体细胞数量也占动物细胞的绝大多数，我们眼睛能够看见的，也都是体细胞，但是动物不间断的生活链也是受精卵—全能干细胞—生殖细胞—受精卵。这条链上的细胞数量也不多，却代表着动物永远延续的生命。体细胞虽多，也是由生殖细胞链中受精卵发出的盲支，只能生活一代。不过在动物中，体细胞和生殖细胞是同时从生命链中的胚胎干细胞分支的，与在植物中生殖细胞从全能干细胞的分支的时间晚于体细胞的情形不同。

  从理论上说，植物和动物体内都拥有能够永生的细胞链，所以都有可能生活非常长的时间。不过可能和需求是两回事，决定生物寿命的因素是物种的生存延续，个体寿命必须服从这一目的。个体寿命再长，如果不能成功地延续生命链，物种还是会灭亡，长寿和短寿都是在和生态环境的作用下逐渐形成的，利于物种繁衍的最佳寿命。

  看看那些长寿的植物，例如芒松和石碳酸灌木，大多生长在条件恶劣，其它植物不易生长的地方，如岩石山和沙漠，环境中几乎只有这一种植物，即几乎没有其它植物与之竞争，而它们自身的构造特点又特别适合在那里生活。如果把它们放到许多植物都能够生长的，肥沃而湿润的土壤中，它们是竞争不过别的植物的。在这些高度竞争的地方，短时间生存，产生大量的种子，反而有利于物种的延续。许多一年生植物就是这样生活的，而且可能是由多年生植物变化而来。例如把拟南芥负责开花的基因突变掉，拟南芥就从一年生植物变成多年生植物，并且分支长成灌木。所以短寿命的植物不是没有长寿的能力，因为它们也拥有能够永生的全能干细胞，而是快速繁殖周期更有利于物种的生存。

  植物能够实现长寿，也和植物的生活方式有关。开放式生长，克隆式生长，回收老组织器官的营养，藏生命于地下，都是延长植物寿命的方法，是动物所不具备的。

  植物能够长寿，也和其身体构造简单有关。简单就不容易出毛病，所以植物基本不生病，我们所知道的植物的病害几乎都是受真菌、细菌和病毒侵害的结果，而不是自身出毛病。植物的细胞有细胞壁，不能移动，所以也不会得需要细胞转移的癌症。动物的身体构造复杂，而越是复杂的东西，出毛病的机会越大，动物疾病的种类也比植物多得多，除传染病外，动物自身的疾病也数以千计，包括高血压，糖尿病，血管硬化，白内障、以及种类众多的癌症。动物对身体的完整性要求又很高，任何重要器官的失效都会造成生命的终结。所有这些因素都使动物的寿命远低于植物的，多数不超过百年。动物需要更频繁的“改朝换代”，物种才能延续下去。

  植物不能运动，更不能思考，在与动物相比时似乎处于劣势，但是植物巧妙地利用了自身的特点，发展出了多种手段来增强自己的生存能力，使得植物反而成为地球上最为繁荣的生物。大自然美景中的生物，主要是植物。

参考文献

Thomas H, Senescence, aging and death of the whole plant. New Phytologist 2013，197: 696–711.

Greb T, Lohmann JU, Plant Stem Cells. Current Biology 2016, 26:R816–R821, 

Heidstra1 R, Sabatini S, Plant and animal stem cells: similar yet different. Molecular Cell Biology, 2014,15:301-312.

Gallochet C, Lohmann JU, The never-ending story: from pluripotency to plant developmental plasticity. Development, 2015, 142(13): 2237–2249.

Fehér A，Callus, Dedifferentiation, Totipotency, Somatic Embryogenesis: What These Terms Mean in the Era of Molecular Plant Biology? Frontiers in Plant Science, 2019，10:536.

Nieminen K, Blomster T, Ykä Helariutta Y et al, Vascular Cambium Development, The Arabidopsis Book, 2015, 23:54-60.

Perez-Garcia P, Moreno-Risueno MA, Stem cells and plant regeneration. Developmental Biology, 2018，442:3–12.

Sena G, Wang XN, Liu HY, Hofhuis H, Birnbaum KD，Organ regeneration does not require a functional stem cell niche in plants. Nature. 2009, 457(7233): 1150–1153.

Kaoru Sugimoto K, Jiao YL, Meyerowitz E, Arabidopsis Regeneration from Multiple Tissues Occurs via a Root Development Pathway. Developmental Cell, 2010,18(3):463-471.