昆虫另类遗传系统进化

THE EVOLUTION OF ALTERNATIVE GENETIC SYSTEMS IN INSECTS

Annual Review of Entomology

Vol. 48:397-423 (Volume publication date January 2003) 
First published online as a Review in Advance on September 3, 2002 
https://doi.org/10.1146/annurev.ento.48.091801.112703

Benjamin B. Normark

Department of Entomology, University of Massachusetts, Amherst, Massachusetts 01003; e-mail: bnormark@ent.umass.edu

摘要

 昆虫有三类主要类型的遗传系统：产二倍体雄性（双倍二倍体，diplodiploidy）系统，产有效单倍体雄性（单倍二倍体，haplodiploidy）系统和产雌孤雌生殖系统（thelytoky）。 在产雌孤雌生殖系统和其他系统之间进行循环或兼性切换的混合系统也有发生。 我提出了昆虫遗传系统的分类，并估计了它们在进化历史上发生的转换数量。 从其他每个系统中产生了专性孤雌生殖，并且有证据表明已经发生了900多次这样的起源。 兼性孤雌生殖起源数量、从专性到兼性和循环孤雌生殖的转换数量很难估计。 其他转变的数量很少：循环产雌孤雌生殖发生了五次起源、专性单倍二倍体（包括父系基因组消除）发生了八次起源、 复变甲（Micromalthus）情况比较奇怪、介壳虫从单倍二倍体到双倍二倍体发生两次逆转。 现有证据倾向于支持WD Hamilton的假设，即母系传播的内共生菌参与了单倍体的起源。 胸喙类（Sternorrhyncha）的异常合子外遗传，不适合任何现有遗传系统。

关键词

性别进化；单倍二倍体；孤雌生殖；父系基因组清除；产雌孤雌生殖

evolution of sex; haplodiploidy; parthenogenesis; paternal genome elimination; thelytoky.

介绍

遗传学定律并不普遍适用：它们因物种而异。 这种变异的适应性意义还知之甚少，构成了进化生物学的核心问题（ 3 ，   64 ，   69 ，   82 ，   113 ）。 在昆虫中已发现一系列惊人不同的遗传系统。本综述的目的是调研这种多样性并描述其进化的广泛模式。 我没有回顾孤雌生殖分布的生态模式或性别适应性意义的假说。这两个方面在其他地方都得到了深入关注（ 7 ，   53 ，   80 ）。 我简要综述了遗传系统的主要类别，然后讨论它们的进化转换模式，给出最稀有转换的案例历史。最后，我讨论了不适合现有分类的奇怪遗传模式。 在整个过程中，我突出了最近进展以及仍然存在的突出问题。

昆虫主要遗传系统

昆虫主要遗传系统的分类见附录。 识别三个基本类别的系统有帮助：产二倍体雄性的系统、产有效单倍体雄性的系统和不产雄性系统。 我将它们称为双倍二倍体体，单倍二倍体和产雌孤雌生殖（thelytoky）（见下文附录）。 混合系统可以被视为跨越了这三个基本类别的界限（ 图1 ）。

雌雄同体（Hermaphroditism）

在讨论昆虫中发生的遗传系统多样性之前，我必须承认一类因缺乏而令人关注的系统：雌雄同体。 虽然雌雄同体（hermaphroditism /monoecy）在多细胞生物群中一般非常重要（ 35 ），但在昆虫中几乎是未知的。 据报道，有一个属的介壳虫（参见下文的附加父系基因组）。 除此之外，除了偶尔发育异常外，昆虫似乎是雌雄异体（dioecious），个体可以分化为雄性或雌性。 尽管在昆虫纲等近缘的甲壳纲动物（ 77 ） 等类群中具有高频率的雌雄同体 ，昆虫遗传系统进化的明显约束，是该研究领域中众多无法解释的现象之一。

双倍二倍体（Diplodiploidy）

双倍体，或与二倍体雄性的两性融合（附录，IA），几乎不需要介绍。 所有哺乳动物、所有鸟类、大多数其他脊椎动物以及绝大多数昆虫物种，都具有双倍二倍体特征。 双倍性是遗传系统中最彻底的有性类别   ，每一代都发生减数分裂和配子合成的完整循环。 每个个体都有两个亲本，携带一个二倍体基因组，由每个亲本的一个单倍体基因组组成。 每个亲本为每个后代贡献一个重组单倍体基因组，其中母系和父系衍生的染色体区域具有相同的表现概率。 本文对“替代遗传系统”的综述主要关注那些缺乏二倍体雄性的系统，因此很少二倍体的阐述。 然而，替代遗传系统的许多进化动力学依赖于它们源自二倍体系统的性状 （ 27 ，  149 ）、双倍体系统的细节（特别是性别决定机制和性间冲突的程度）与由它们产生的替代系统的进化动力学之间的相互作用，可能是未来研究的一个富有成果的领域。

产雌孤雌生殖（Thelytoky）

在这篇综述中，我使用广义上的术语产雌孤雌生殖（thelytoky），来指代遗传系统中雌性只传递母体基因并仅产生雌性。 因此，它包括完全缺乏雄性的系统以及与少量物种需要雄性交配以启动发育的稀有系统。 现有术语不适合这类遗传系统。 这些遗传系统最常用的术语是孤雌生殖（parthenogenesis），其词源（virgin birth）鼓励学者将其应用于产雄孤雌生殖（arrhenotoky，virgin birth of males），并不能应用于精子依赖系统。 克隆性（Clonality）是另一个候选术语，并不真正适用于发生重组的自交融合系统（automictic systems）（附录，II.A.2）。产雌孤雌生殖（thelytoky）一词的缺点是大多数生物学家都不熟悉。由于它在新兴文献中的广泛使用，它可能正在获得认可。   细胞内细菌Wolbachia ，将产雄孤雌生殖单倍二倍体（附录IB1）转化为产雌孤雌生殖时，通常将一种孤雌生殖形式转化为另一种形式。

产雌孤雌生殖的主要特征是（ a ）繁殖效率，在“所有这种愚蠢的性行为”（ 61 ） 上很少或没有浪费能量 ，（ b ）不同个体的基因组之间缺乏重组。 在许多生物群体中经常出现产雌孤雌生殖，但淡水和陆地生境中的小型无脊椎动物中更加频繁发生（ 7 ，   33 ，   78 ，   134 ）。大量的产雌孤雌生殖昆虫支系就反映了这种格局。

Figure 1 Evolutionary transitions between genetic systems in insects. Mixed systems, cyclic and facultative (fac.), are drawn at the boundaries between the systems they alternate between. For definitions, see the Appendix. The gray block arrows represent transitions that are relatively likely to be reversible. The other arrows represent transitions for which reversal is relatively rare or unlikely. The circles are drawn with diameters roughly proportional to the logarithm of the estimated total species diversity of lineages having that genetic system. To estimate the number of transitions to obligate (obl.) thelytoky, I compiled a database of over 900 insect species in which the existence of at least one obligately thelytokous lineage has been reported or can be inferred. A list of these species and bibliographic references is available as Supplemental Material: Follow the Supplemental Material link on the Annual Reviews homepage at http://www.annualreviews.org/. The other transitions are discussed in the text.

单倍二倍体（Haplodiploidy）

最常见的单倍二倍体形式是产雄孤雌生殖单倍二倍体（arrhenotokous haplodiploidy），其中雄性从未受精的卵发育（附录，IB1）。 这个系统通常简称为产雄孤雌生殖（arrhenotoky），意思是未交配生育雄性。 但未交配雌性在一些混合遗传系统中产生二倍体雄性，例如蚜虫，这也称为产雄孤雌生殖（ 14 ）。 除了产雄孤雌生殖单倍二倍体，还有另一类遗传系统，其中雄性以二倍体受精卵开始，但最终产生仅携带其母体基因组的精子（附录，IB2）。 在这里，我将这些称为父系基因组消除系统（PGE）（ 67 ）。 就传递遗传学（transmission genetics）而言，PGE与产雄孤雌生殖单倍二倍体相同。 其他作者将所有具有单倍二倍体传递遗传学系统称为“雄性单倍体”（ 26 ）或“单亲雄性系统”（ 27 ）。但在这里，我使用广义上的术语单倍二倍体（haplodiploidy）来涵盖所有这些系统。 以前，昆虫学文献中术语单倍二倍体被用于作为产雄孤雌生殖单倍二倍体的简单同义词，而在螨类学文献中涵盖雄性单倍体细胞（ 41 ，   110 ）、产雄孤雌生殖和胚胎PGE系统（附录，IB2.a）。

混合系统（Mixed Systems）

这是一种极其异构的遗传系统，涵盖了所有在上述两种不同遗传系统之间转换（兼性或循环）的复杂系统。 尽管二倍体雄性可以在其他单倍二倍体群体中高频率发生（ 119 ）并且可育的（ 83 ） ，但是从未描述过双倍二倍体和单倍二倍体之间的转换系统 。 相反，总是产雌孤雌生殖与其他系统之一转换。

附录中提供了混合遗传系统的简化分类，重点是产雌孤雌生殖是否与双倍二倍体或单倍二倍体转换 ，以及转换是循环还是兼性的。 因为这些混合系统体现了遗传系统之间的转换，所以它们可能是深入了解这种转变进化历史的丰富资源。 循环产雌孤雌生殖起源相对较少。在已经发表的优秀评论（ 66 ）基础上，我在下面添加了一些更新信息。兼性产雌孤雌生殖是一个更加困难的问题，部分原因是它更难以发现。 对兼性产雌孤雌生殖分类以及确定昆虫兼性产雌孤雌生殖进化起源的尝试将是最有价值的，但超出了本综述的范围。

昆虫遗传系统进化主要模式（MAJOR PATTERNS IN THE EVOLUTION OF INSECT GENETIC SYSTEMS）

昆虫遗传系统之间转换的明显模式总结如下见  图1 。 该图有赖于对许多知之甚少的情形的数量估计。 从该图中可以看出，昆虫中压倒性的趋势是最常见的遗传系统转变是从其他（部分或全部两性）系统转换到专性全雌系统。 虽然几乎每个遗传系统的学者都相信这一趋势的现实存在（ 7 ，   71 ，   100 ，   134 ），但许多细节还很难确定。

 图1 中的灰色箭头指示可能相对容易逆转的转换。 从混合系统（沿着虚线边界线排列的循环和兼性两性系统）到专性孤雌生殖的转变预计是可逆的（至少在其进化历史早期），因为混合系统都能够在一个或多个孤雌生殖世代后，以某种形式逆转为两性交配。 例如，在没有光周期提示转换为两性的情况下，运往热带地区的温带蚜虫谱系可能成为无融合生殖（obligately apomictic）（附录，II.A.1），但重新进入温带的后代可能很容易恢复双性交配阶段。 从产雄孤雌生殖到专产雌孤雌生殖的转换也预计会逆转，因为在祖先的产雄孤雌生殖系统中，未交配雌性能够产生雄性。这种能力原则上也可以重新开启。 如果是 Wolbachia 诱导了产雌孤雌生殖，这种逆转在很多情况下都是通过实验实现的（ 22 ，   148 ）。 当然，并非灰色箭头所包含的所有转换都是可逆的。 有几种个 Wolbachia关联的产雌孤雌生殖情况，“治愈”Wolbachia感染导致不育，但不会导致产雄单倍二倍体（ 22 ）。 还有一些蚜虫物种，很多实验努力未能引起转向双性阶段（ 59 ，   126 ）。

图1  中的大黑箭头代表了最大的一类遗传系统转换，从专性双倍二倍体到专性产雌孤雌生殖，并表明这些转变相对不太可能恢复为双性性。 例如，大多数这些转变发生在象鼻虫中。其中所有雌性谱系通常是三倍体或具有甚至更高的倍性水平。这使得减数分裂极其成问题。 此外，这些象鼻虫源于雄性具有Y染色体的谱系。这些染色体在雌性中不存在，因此已灭绝。 当然，有可能从相近物种中重新获得Y染色体，或以其他方式重新塑造雄性。但在这些情况下，逆转的障碍通常远高于灰色箭头所示的那些（ 28 ，   107 ）。

专性产雌孤雌生殖起源（ORIGINS OF OBLIGATE THELYTOKY）

专性产雌孤雌生殖支系进化的标准模型认为它们或多或少地来自两性群体，并且可能通过选择而受到短暂青睐。但在进化的时间尺度上，它们很快就会灭绝。 这种模式反映在   图1 中。 尽管有大量的产雌孤雌生殖昆虫支系及其在 发现孤雌生殖历史上的 重要性 （ 7 ，   101 ，   141 ），近年来脊椎动物和水生无脊椎动物等其他群体在专性产雌孤雌生殖研究中更为突出（ 2 ，   34 ，   46 ，   50 ，   78 ，   140 ）。 但是最近有一些领域取得了很大进展，其中一些将在后续讨论。

产雄孤雌生殖双倍二倍体通过Wolbachia转化为产雌孤雌生殖（Conversion of Arrhenotokous Haplodiploidy to Thelytoky by Wolbachia）

科学探究领域经历了新的理论框架或新技术促成的周期性革命。 通过发现一个简单、长期被忽视的事实，对一个领域进行彻底革新的情况非常罕见。 但是，这恰巧发生在昆虫遗传系统研究中：1990年实验发现应用抗生素可以将专性孤雌生殖蜂类品系转化为产雄孤雌生殖双倍单倍体（ 133 ） 。 到2000年，近一半关于替代昆虫遗传系统的期刊新发表论文都致力于研究Wolbachia或其他微生物制剂的影响，且这一比例没有下降的迹象。 我没有详述这些丰富的新文献，因为已在其他地方得到了充分的评论（ 22 ，   36 ，   148 ）。

Wolbachia 方面研究热门是合理的，因为它们代表了昆虫遗传系统研究在理论和经验上不寻常的前沿和飞跃。 然而，请注意，已经发现微生物制剂仅诱导 图1 中20类遗传系统转换中的1个  ：从专性单倍二倍体（特别是产雄孤雌生殖）到专性产雌孤雌生殖的转换。 并且，Wolbachia 相关单性生殖诱导或孤雌生殖诱导的表达事实上是误导，因为没有Wolbachia 使非单性生殖呈现单性生殖的确定例子 。 Wolbachia 在这些情况下 ，通过雌性化（通过基因组倍增）孤雌生殖的雄性子代，将单性生殖产生 雄性的品系转变为单性生殖产生雌性的品系。

Wolbachia 或其他母系遗传的元素可能也参与其他遗传系统的转变，但这种参与尚未得到明确证实。 在从混合单倍二倍体系统转变为专性产雌孤雌生殖系统的例子中，研究没有发现Wolbachia参与的证据（ 132 ，   147 ）。 可能，混合遗传系统更可能对Wolbachia操纵具有鲁棒性，因为（ a）选择母体元素以诱导专性产雌孤雌生殖，混合系统中比在专性性有性系统中更弱（混合系统实现了一些双重适合优势，因此进一步诱导产雌孤雌生殖的选择不到两倍），（ b ）混合系统必须具有特定的适应性，以恢复生活史的有性阶段。

由微生物诱导的另一种遗传系统转变的最佳可能是观察到最常见的转变：来自专性双倍二倍体的专性产雌孤雌生殖起源（ 图1 ）。 有证据表明   Wolbachia在象鼻虫孤雌生殖的起源中发挥作用（ 104 ，   131 ，   148 ）。 然而，在这种情况下，也许更一般地说，对于祖先的二倍体系支系，Wolbachia 几乎没有维持产雌孤雌生殖作用的范围。 Wolbachia 感染的单性生殖象鼻虫是多倍体，雄性象鼻虫通常有Y染色体（ 128 ）。 因此，施用抗生素（对于XXX雌性）将导致有活力的雄性（XY）后代的可能性很小。 理解这种双倍二倍体衍生的孤雌生殖谱系的起源中Wolbachia 的历史作用是未来研究的一个领域。

转染性产雌孤雌生殖（Contagious Thelytoky）

传统上，产雌孤雌生殖在模型中是有性群体中出现的独立自发突变。 最近，已经描述了两个例子，其中有性群体从先前存在的同种产雌孤雌生殖品系中获得了产雌孤雌生殖 。 其中之一涉及到   Wolbachia 。 Wolbachia 及其宿主系统发育之间的不一致性，被广泛地解释为广泛不同的昆虫类群之间频繁的Wolbachia水平转移（ 150 ）。 通过实验转移通常导致不稳定的无症状感染（ 22 ）。 但在一种卵寄生虫，赤眼蜂（Trichogramma kaykai） ，未感染的幼虫和 Wolbachia 感染的同种类共享一个寄主卵，就很容易被感染。在几个世代内，它们的后代可能完全产雌孤雌生殖（ 70 ）。

最近蚜虫中已经描述了一种不同的转移专性产雌孤雌生殖机制，是转染性孤雌生殖的第二种形式（ 126 ）。 一些永远不会产生有性雌性的蚜虫谱系确实会产生一些雄性。这些雄性可以明显地将专性产雌孤雌生殖基因转入有性（循环双倍二倍体-产雌孤雌生殖）种群。 长期以来人们一直认为，在其他周期性孤雌生殖和雌雄同体的分类单元中，发生了类似的传播机制，但直到最近才有证据表明它发生在昆虫中，即蚜虫   Rhopalosiphum padi   中（ 47 ）。

杂交和产雌孤雌生殖（Hybridization and Thelytoky）

我们对杂交在特定昆虫支系起源中的作用的理解远远落后于我们对脊椎动物中同一问题的理解。几乎所有的产雌孤雌生殖脊椎动物都是杂交起源的（ 2 ）。 在昆虫中，Wolbachia 诱导产雌孤雌生殖与杂交无关（ 22 ，   148 ），蚜虫有性阶段的大部分丢失也和杂交无关（ 14 ，   59 ，   126 ）。 尽管如此，有可能大部分或全部来自专性双倍二倍体（在脊椎动物中看到的唯一转换类型）到兼性产雌孤雌生殖确实涉及杂交。我们对这一主题知之甚少，仅少数物种有一些信息。 在1978年一项开创性的研究中，Drosopoulos（ 48 ）在实验室中合成了一种杂种三倍体假配型体叶蝉品系。 从专性双倍二倍体到专性产雌孤雌生殖的大多数 转变发生在宽鼻象鼻虫（象甲科：Entimini）（ 97 ），并且有一个象鼻虫物种的混合起源的良好证据（ 131 ，   137 ）。

正如竹节虫昆虫属（Bacillus）中的两个物种所证明的那样（ 91 ），杂交至少明显涉及一些从兼性二倍体产雌孤雌生殖到专性产雌孤雌生殖转化的情况。 几个证据证明了无融合生殖物种，Bacillus whitei   和   B. lynceorum的杂交祖先。 研究Bacillus 也导致在昆虫中发现了杂交发生（hybridogenesis）（以前仅在脊椎动物中已知）和雄性发生（androgenesis）。后者是两个精子融合形成的新个体（ 92 ，   136 ）。

与有性支系的杂交也可能参与后续专性产雌孤雌生殖的进化（ 89 ，   123 ）。 来自有性系的基因可能会渗透到专性产雌孤雌生殖中（ 8 ），或者偶尔来自专性产雌孤雌生殖的基因可能会渗入有性群体，就像雄性发生的奇怪情况一样（ 91 ，   136 ）。

基因组进化（Genome Evolution）

我们仍然不了解性别丢失对真核生物基因组进化的主要影响。 例如，正如某些性别理论所提示的那样，尚无法确定是否在这种产雌孤雌生殖支系的基因组中有不断积累害突变（ 80 ，   108 ），或转座因子通常如何应对性别丢失（ 1 ）。

二倍体，每个常染色体及其每个组成基因位点的存在两个拷贝的，是每个有性生命周期某个阶段的必要特征。 在细胞周期机制中，二倍体既是配子合成神器，也是对减数分裂的适应。 专性无融合生殖的起源与细胞遗传学约束丢失一致，以保持二倍体。 专性单性生殖蚜虫支系的核型中早已发现了非二倍结构（ 11 ，  12 ），而无融合生殖蚜虫核型可以快速进化（ 105 ，   129 ，   151 ）。 尽管在蚜虫和竹节虫中，rDNA阵列的进化可能是复杂的（ 19 ，   94 ），核糖体DNA阵列的二倍体结构通常在在无融合生殖的蚜虫早期丢失（ 15 ），并可能在竹节虫中丢失（ 94 ）。 两类昆虫中其他重复序列的比较研究正在进行中（ 16 ，  17 ，   18 ，   90 ，   93 ，   95 ，   124 ，   130 ）。

专性产雌孤雌生殖的延续（Persistence of Obligately Thelytokous Lineages）

虽然大多数专性产雌孤雌生殖支系显然是最近出现（ 64 ，   100 ），在过去的几年里，人们对识别可能的“祖先无性类群”产生了浓厚的兴趣（ 78 ，   87 ，   96）。 直到最近，人们还一直认为严格专性产雌孤雌生殖昆虫的最高分类阶元（也因此可能是最古老的）是蚜虫Tramini族（ 59 ，   126 ，   145 ）。 然而，最近有性Tramini的发现已经证明这是不正确的（ 13 ）。

最古老的无性生殖类群（数千万年）都不是昆虫（ 78 ）。 但是，如果“古老”被定义为超过一百万年（My）以前（ 87 ），那么有许多备选的类群。 非杂交自体融合竹节虫   Bacillus atticus   可能在15百万年前就已经和最近的有性近缘类群分开（ 91 ），而竹节虫属  Timema  中的产雌孤雌生殖支系 可能已经超过1百万年（ 87 ，   122 ）。 尽管可能有一些来自有性支系渐渗的历史（ 107 ），一个产雌孤雌生殖象鼻虫支系，估计已经超过2百万年（ 104 ）。 在产雌孤雌生殖蚜虫物种   Tuberolachnus salignus   中，显示有害突变积累的暗示，可能是长期产雌孤雌生殖的结果（ 108 ）。 甚至在蚜虫物种  Rhopalosiphum padi 内，一些克隆似乎已有数十万年的历史（ 47 ，   125 ）。

循环产雌孤雌生殖起源（ORIGINS OF CYCLIC THELYTOKY）

与专性产雌孤雌生殖（很多）和兼性产雌孤雌生殖起源（难以评估）形成对比，循环产雌孤雌生殖的起源相对较少且定义明确。 在动物循环产雌孤雌生殖中，8次有5次起源发生在昆虫中。在这里，我简述每一个起源，重点是Hebert（ 66 ） 的优秀评述以来系统发育解析率率的进展 。 循环产雌孤雌生殖需要未配对的雌性产生雄性，这严重约束了性别决定系统（ 66 ），并有助于解释单倍二倍体体和循环产雌孤雌生殖之间明显的关联性   图1 。

蚜虫（Aphids）

产雌孤雌生殖和双倍二倍体之间循环转换的单一起源发生在所有现存的蚜总科Aphidoidea（根瘤蚜科Phylloxeridae，球蚜科Adelgidae和蚜科Aphididae）的祖先分支，它是Coccoidea（介壳虫）的姐妹群。 因此，在 图1   中，蚜总科昆虫占据了将这个系统连接到其他系统的整个途径  ，代表了昆虫中20种遗传系统转换类型中的3个。 无融合生殖的XX性染色体核型的蚜虫雌性，通过消除一条X染色体产生XO雄性。 与其他一些周期性产雌孤雌生殖昆虫（蕈蚊sciarids和可能的瘿蚊cecidomyiids）和蚜虫的近亲（大多数为介壳虫）所显示的PGE形成对比，最近已经证明对于起源的亲本来说X染色体的消除是随机的（ 152 ）。

复变甲（Micromalthus debilis）

Micromalthus debilis   通常是幼体生殖，完全由产雌孤雌生殖幼虫状态的雌性组成（ 112 ）。 在恶劣的培养条件下，产生单倍体雄性和二倍体雌性成虫。M. debilis   的起源在  图1 中，用最长的箭头描绘 ，穿过 图 的中心 。M. debilis   是一个与其他昆虫没有亲缘关系的单一物种。 最近证据表明它是甲虫最基部的亚目原鞘亚目Archostemata内的基部分支（ 9 ）。 昆虫系统发育树上，该部分内现存的其他所有支系都是专性双倍二倍体。 然而，   M. debilis 的祖先分支， 在到达今天看到的复杂系统之前，必须经过一段专性单倍二倍体（在这种情况下， 图1   显示9次专性单倍二倍体起源和4次专性单倍二倍体转变为循环单倍二倍体产雌孤雌生殖的起源）。

橡树和枫树瘿蜂（Oak and Maple Gall Wasps）

循环产雌孤雌生殖也是瘿蜂科（Cynipidae）内的一个分支的特征。它由两个族Cynipini（橡树瘿蜂）和Pediaspidini（枫瘿蜂）组成（ 115 ，   132 ）。 这是唯一在产雌孤雌生殖和双性繁殖时代之间专性转换的一组后生动物（ 66 ）。 Stone等人（ 132 ）提供了他们的生物学的最佳综述。

Heteropezini

Heteropezini是瘿蚊科Porricondylinae亚科（ 51 ）中 一个族 。 它最有可能的姐妹类群是Winnertziini族（ 45，   155 ）。 和 复变甲 Micromalthus 类似，它们是幼体发育。在亚成体阶段，这些产雌孤雌生殖世代繁殖成熟。 这个阶段在不同物种之间有差异：有些在幼虫阶段繁殖，有些在蛹阶段繁殖（ 155 ）。 Hodin＆Riddiford最近研究过 Heteropeza 幼体发育机制 （ 68 ）。

Mycophila   +   Tekomyia

循环幼体发育产雌孤雌生殖出现在第二组瘿蚊科（ 51 ），Lestremiini亚科Aprionini族（ 72 ，   74 ）（ 73 ）内。 Mycophila与  Heteropeza 幼体发育机制大不相同（ 68 ）。

单倍二倍体的起源（THE ORIGINS OF HAPLODIPLOIDY）

人们非常重视专性产雌孤雌生殖倾向产生的生态背景（ 7 ，   53 ，   141 ）。实际上，相较于细胞遗传学约束，更多的理论和实证研究了产雌孤雌生殖支系分布的生态限制（ 7 ，   29 ）。 在单倍二倍体支系，情况正好相反。 许多作者已经考虑了对单倍二倍体起源的遗传和细胞遗传学约束（21 ，   27 ，   56 ，   127 ），但由于几个很好的理由，它们的生态分布受到的关注较少。 产雌孤雌生殖支系很多且近期起源，为研究它们倾向于出现的生态环境提供了丰富证据。 它们相对简单的细胞遗传学和广泛散布的系统发育位置意味着它们起源限制相对较少。 相反，单倍二倍体支系很少而且古老。 它们起源的生态环境通常是模糊的，并且不能进化出可生存的单倍体雄性似乎是严重问题。

然而，如果人们确实研究单倍二倍体倾向于出现的生态环境，就会发现一种相当清晰的模式。 在昆虫中，单倍二倍体出现在使用木本植物茎作为食物来源（木材或树液）的支系中。 WD汉密尔顿（ 62 ）指出了生活在死树树皮下的昆虫中出现单倍二倍体趋势：在下面讨论的昆虫的九个起源中，有六个可能与倒木有关。其他三个起源发生在以韧皮部汁液为食的昆虫中。 汉密尔顿（ 63 ）还指出了这些支系的另一个共同特征，可能揭示了单倍二倍体的起源：木本植物茎干是一种营养贫乏的资源，依赖它们的昆虫通常也依赖于母系遗传细菌。

母系传播细菌与单倍二倍体之间联系的性质尚不清楚。 汉密尔顿推测，单倍二倍体可能是 细胞内细菌与宿主 之间性别决定历史冲突的最终结果 。 在汉密尔顿的情形中，内共生菌寻求攻击和消除雄性决定性染色体，来使其宿主雌性化；宿主通过移动和倍增基因组中的性别决定元素来做出反应。 这反过来又为细菌提供了更多的消灭目标，直到最后所有存活的常染色体表现得像X染色体，性别决定仅依赖于染色体的量。

复变甲（Micromalthus debilis）

Micromalthus debilis 的系统发育亲和力和生活史如上所述，和原鞘亚目Archostemata大部分物种一样，以腐烂的木材为食。 在它生活史的所有阶段，革兰氏阳性细菌在脂肪体和血淋巴中都很丰富。共生菌存在于卵巢和发育卵子中表明它们是母体传递（ 85 ）。

Xyleborini和近亲（Xyleborini and Relatives)

小蠹科（Scolytine）Xyleborini族和Dryocoetini族中，产雄孤雌生殖指最近被证明代表一个大的单倍二倍体进化枝，有超过1000种（ 75 ，   76 ，   106 ）。 向单倍二倍体的转变发生在取食韧皮部的支系中。 许多取食韧皮部的树皮甲虫，作为媒介，与细菌和真菌的复杂微生物群相关。 一些物种含有经跨卵巢传播的内共生菌（ 25 ，   109 ）。 有一些实验证据表明，当用抗生素处理时，至少有一种产雄孤雌生殖物种无法繁殖（ 109 ）。

Hypothenemus   和近亲（Hypothenemus and Relatives）

在上面讨论的产雄孤雌生殖分支之外，只有一种树皮甲虫（Coleoptera：Curculionidae：Scolytinae），已经证明了雄性单倍体系统：物种  Hypothenemus hampei ，取食咖啡浆果，最近被报道 了种系PGE系统（附录） （ 24 ）。 然而，这个物种嵌套在似乎是一个更大的近亲繁殖物种分支中，并且所有这些物种可能都有雄性单倍体。 这个假定的分支包含大约190种，由Cryptocarenus ，   Trischidias ，和   Periocryphalus  等属组成    （79 ）。 这个分支的姐妹群未知。 它传统上被置于梢小蠹族（Cryphalini）。但最近的分子研究没有为任何替代分组提供强有力的支持，从而对梢小蠹族单系性提出了质疑（ 49 ）。 像许多树皮甲虫（包括 Coccotrypes ）一样，H. hampei 跨卵巢传播细菌，并在马氏小管中富集（25）。     

蕈蚊科（Sciaridae）

蕈蚊Sciarid具有种系PGE系统（ 67 ）。术语基因组印记最初是用来描述蕈蚊属 （Sciara） 中的染色体行为（88）。蕈蚊PGE系统的显然是独特的，因为父本常染色体在雄性中表达（或至少不是异染色质的），与介壳虫、咖啡果小蠹（Hypothenemus）和螨虫中父本常染色体失活或早期消除相反。在蕈蚊遗传系统的许多其他不寻常的性状中，存在全雌或全雄单性同窝育雏趋势（114）。一些蕈蚊是蘑菇屋的害虫，因而在商业上很重要（65），并且有持续的经验和理论（ 57 ， 121）的遗传学（4，10，102）和细胞学研究（20）。蕈蚊科Sciaridae的祖先生态可能是取食腐烂木材相关的真菌（99）。从蕈蚊没有发现细胞内细菌（25），并且不清楚它们所依赖的真菌是否由成年蕈蚊介导而可能“遗传”。     

膜翅目（Hymenoptera）

膜翅目（Hymenoptera）是物种最丰富的单倍二倍体分支。绝大多数膜翅目物种严格来讲是产雄孤雌生殖。虽然膜翅目已高度多样化，扩展到了各种生态位，并以拟寄生蜂、捕食蜂、花蜜取食者，但其基部分支（叶蜂）幼虫取食倒木 116 ， 142）并含有母系遗传细菌（25）。膜翅目在全变态昆虫（84）的进化历史早期出现。在幼虫腐殖木中取食可能是全变态昆虫中的原始习性，并且膜翅目和复变甲Micromalththus中的产雄孤雌生殖单倍二倍体可能是全变态昆虫祖先栖息地的遗产（62）。     

缨翅目（Thysanoptera）

蓟马和膜翅目一样，包含了原始的产雄孤雌生殖（ 66A ）。取食倒木相关的真菌似乎是缨翅目中的原始习性，例如现存的系Merothripidae支系（ 103A ）。一些真菌喂养的蓟马被认为含有母系传播内共生菌（ 25 ），但这可能是一个错误（ 139A ）。

粉虱科(Aleyrodidae)

粉虱包括在半翅目胸喙亚目Sternorrhyncha内的一个产雄孤雌生殖的科。所述粉虱总科Aleyrodoidea的最可能的姐妹群是蚧总科（Coccoidea介壳虫）+ 蚜总科Aphidoidea（蚜虫）（ 32 ，144）。几乎所有的胸喙亚目取食韧皮部汁液，并依赖特化器官，细菌体（bacteriomes或mycetomes）中的母系遗传共生细菌（5）。最近已经有不少粉虱内共生菌的系统发育和生理学研究（31，38，      39 ，   103 ， 135）。 

棉蚧族（Iceryini）

棉蚧族（Iceryini）是胸喙亚目介壳虫中一类产雄孤雌生殖的族（ 111 ）（Sternorrhyncha：Coccoidea）。棉蚧族在其他二倍体系Margarodidae科中的系统发育位置尚未得到很好的解析（ 55 ）。一些棉蚧是雄性两性异体（androdioecious），由雌雄同体个体和雄性组成 （ 54 ， 111，120）。该系统在其它昆虫中未知，在节肢动物中稀有（146）。像大多数胸喙亚目（Sternorrhyncha）一样，棉蚧含有母系传播的细胞内细菌。在Margarodidae科的各个族中，有很多种细菌构型和传播方式（25）。除了Buchner在20世纪60年代的一系列漂亮的组织学研究中发现的内容之外，对这些知之甚少（138）。   

大多数Neococcoidea（Most Neococcoidea）

大多数现存的胸喙亚目介壳虫（Sternorrhyncha：Coccoidea）都有PGE系统。介壳虫基部的科（Margarodidae、Ortheziidae、Phenacoleachiidae、Putoidae）是原始的双倍二倍体体，但大多数介壳虫科（和绝大多数物种）包含以PGE为特征的单系分支（ 37 ）。在PGE分支的起源上保存了惊人相似的习性和形态，使得PGE产生的祖先情况相当清晰。PGE分支的姐妹组是Putoidae科，基部分支是粉蚧科（Pseudococcidae）。putoids和pseudococcids都是“mealybugs”，并且最近才被认为是独立的两个科。两者都和母系传播的细胞内细菌相关，。最近发现粉蚧的细菌内共生菌包括另一种细菌。这是唯一已知的细菌内共生的例子（ 143）。人们对putoids的内共生菌知之甚少。

介壳虫昆虫的PGE系统中似乎存在一些进化不稳定性。胚胎PGE在盾蚧科（Diaspididae）（ 67 ）中反复从种系PGE进化而来。更引人注目的是，已在介壳虫发现仅有两个从单倍二倍体到双倍二倍体逆转的例子：Stictococcus    和   Lachnodius （37，111）。Stictococcus 有一个不同寻常的性别决定系统，其中接受细菌的胚胎发育成雌性，而那些没有接受的则发育成雄性（25），支持Hamilton假说中内共生菌在单倍体单倍体进化中的作用。Stictococcus 不同寻常之处还有胚胎是通过胎盘提供营养的；胎盘来源于消化母体滋养细胞的胚胎组织（25）。Stictococcus祖先支系PGE丢失和胎盘进化之间的这种巧合，往往使人质疑Haig（56，58）的论点：昆虫父系基因组消除中看到的基因组印记和有胎盘哺乳动物和植物中看到的基因组印记之间不存在适应性联系。                 

其他可能的案例（Other Probable Cases）

瘿蚊(CECIDOMYIIDAE)

在瘿蚊（双翅目）中发现了多种复杂的染色体周期。和蕈蚊科Sciaridae昆虫类似，这些瘿蚊一个共同特征是在精子发生过程中消除了一组染色体（ 23 ）。类似蕈蚊和其他染色体消除系统，很可能是父系基因组被淘汰，但这从未在瘿蚊科清楚地证实（ 23 ， 27）。染色体消除被认为是蕈蚊科+ 瘿蚊科形成一个单系的共近裔性状（153），但更彻底分析表明它们并不是姐妹群，而是在相似的生态环境中代表不寻常遗传系统的独立起源（98）（99）。最近已经在昆虫之外，跳虫愈腹亚目Symphypleona中发现了可能父本染色体消除的类似情况（43，44）。   

四个蠹甲小分支（FOUR SMALL CLADES OF SCOLYTINE BEETLES）

极端近亲繁殖（普通兄妹交配）进化中经常伴随单倍二倍体（ 60 ， 154）。在上面讨论的分支中，四个（膜翅目、缨翅目和两个树皮甲虫分支）包括了极端的近亲繁殖。Hamilton（60）描述了一系列与极端近亲繁殖和单倍二倍体相关的特征，包括极度偏雌性别比例和小型无翅雄性。他预测，具有这套特征的类群会变成单倍二倍体，并且这个预测已经得到被证明是正确的（24，40）。根据汉密尔顿的标准，我们可以预测在小蠹亚科（象甲科）中的四个额外分支中会发现单倍二倍体：Premnobius （106）和Sueus 整个属以及Araptus 和Bothrosternus 属内（79）。                 

合子外遗传（EXTRAZYGOTIC INHERITANCE）

后生动物生命周期的一般特征是它们包含单细胞合子阶段。即使在由多细胞繁殖体介导的营养繁殖中，仍然偶尔会通过单细胞受精卵（ 30 ）。这一事实隐含在后生动物遗传系统的分类中，例如附录中的分类，它基本上是受精卵产生模式的分类（ 81 ）。

然而，有一些昆虫遗传系统显然缺乏单细胞合子阶段，其中新个体由两个遗传上不同的细胞系或细胞核组成。这种发育模式并不完全适合任何受精卵生产分类模式。在这里，我根据它们是否有额外的父系基因组（以精子原核的形式，即使这些是从母亲遗传的）或另外的母体基因组（以母体极体或母体衍生的细胞品系的形式）进行分类。这些不寻常的发育模式仅发现于半翅目胸喙亚目中。

额外父系基因组（Additional Maternal Genomes）

Iceryine介壳虫被归类为雌雄同体，因为未交配，解剖学上的雌性个体含有活跃的精子，其使卵子受精以产生二倍体雌性后代。 Royer（120）仔细研究了吹绵蚧（Icerya purchasi ），发现多个精子原核从母亲经过卵巢传递给雌性子代，并且它们在子代体内自主增殖并迁移到下一代卵子中。雌雄同体可能不足以描述这种情况。换个术语，它可表征为涉及“全能精子的”或“种系永久癌症”。I. purchasi 主要自交。然而，如果偶尔出现异交，那么本土谱系精子原核（从亲本个体遗传）和新引入的谱系（从其配偶那里获得）的之间将存在竞争，以代表子代和更远的后代。这个超乎寻常的系统是一种广泛的经济害虫的特征（吹绵蚧），这一事实为其进一步研究实用性提供了希望。         

额外的母体基因组（Additional Maternal Genomes）

有时，在胸喙亚目（Sternorrhyncha）中，从母体到后代的内共生菌传播伴随着来自母体细菌的整体传递。最近已经在粉虱研究了这个过程（ 39 ， 135），其中细菌胞体（bacteriocytes）最终破裂并释放其内共生菌（25，135）。putoid mealybugs是大型PGE介壳虫的姊妹组，也将完整的细菌体从母体传递给后代。然而，在putoids中，这些母体细菌胞体永远不会破裂并释放它们的内共生菌。它们繁殖形成后代的细菌体，并代代相传（25）。   

有趣的是，在介壳虫中从双倍二倍体到单倍二倍体的转变似乎与细菌胞体形成模式革命同时发生。粉蚧单倍二倍体（PGE）细菌胞体形成不同于putoids二倍体多倍体，但它仍然涉及其他母体基因组的遗传。在典型 后生动物卵子发生中，减数分裂发生并导致一个单倍体卵核和三个另外的极体形式的单倍体基因组。通常，极体退化。但在粉蚧科（Pseudococcidae）中，极体不会退化。它们迁移到发育胚胎中（有时在与胚胎的裂解核融合后）增殖，形成胚胎的细菌胞体（ 139 ）。这是自然界中母性极体的唯一情况，它们构成了后代营养体的一部分。最接近的平行发生现象可能是被子植物中种子极体的作用，也是（如细菌胞体）与营养有关，但（与细菌胞体相反）仅在后代的个体发育早期短时间内有活性，并且从未在生理上与其完全整合。

如果胎盘是侵入其母体胚胎的生长物，那么粉蚧科（Pseudococcidae）的细菌胞体可被称为反胎盘，是母体侵入其后代体内的生长物。因此，介壳虫中单倍二倍体的起源与抗胎盘的起源一致。回想一下，在介壳虫 Stictococcus属中，组织和基因产物的流动方向发生逆转，伴随着正常胎盘的起源。并且回想一下，这恰好与单倍二倍体逆转为双倍二倍体吻合。可能，母本– 子代的相互作用可以帮助解释父系基因组消除昆虫中父系与母系基因差异命运，就像它们在哺乳动物和被子植物中的基因组印记一样（58）。 

展望

长期以来，从Bonnet（ 134 ）的 蚜虫孤雌生殖的最初证明到汉密尔顿（60 ）和他的追随者最近阐述的基因组内冲突（149 ），昆虫在进一步了解遗传系统及其进化多样性方面发挥了关键作用。遗传学定律的适应性意义仍然是一个巨大而未决的问题，昆虫毫无疑问将有助于我们解决。除了果蝇等模型系统通常具有的可饲养性和可操作性优点之外，昆虫具有迄今为止未充分利用的额外优点。其中之一是昆虫遗传系统的巨大多样性，本综述中已经追踪到其微弱的轮廓。另一个是这些真正奇怪的动物和我们的农业生态系统之间的密切关系。 

低多样性和农业系统的频繁干扰，似乎有利于一些克隆害虫（ 6 ， 7，86）。保持越来越多克隆作物的生命力的同时，关于什么使克隆易于灭绝的理论问题与如何促成克隆害虫灭绝的实际问题之间显然存在共通性。许多农业系统的特征在于三个营养级的遗传系统变异。考虑一种介壳虫物种，如夹竹桃介壳虫（Aspidiotus nerii ）：它包括有性和克隆品系（52），攻击柑橘和其他树种有性和和克隆混合品系，并被有性和克隆的蚜小蜂（Aphytis）和其他寄生蜂（常常被Wolbachia感染的）攻击（22，117，118）。它可能来自这样的系统，提供了在生态系统中的各个参与者中切换孟德尔定律的可能性。通过它们我们将最终了解孟德尔定律的含义。                  

附录：昆虫主要遗传系统的分类

更详细的分类，以及其他分类信息和参考资料，可通过年评主页 http://www.annualreviews.org/上的补充材料链接获得。最重要的参考文献是（7，27，66，67，134）。         

一、专性两性（Obligate amphimixis）（有性）。每个雌性子代都从母本里继承一个单倍体基因组，从父本那里继承一个单倍体基因组。 

1）双倍二倍体（Diplodiploidy）（雄性二倍体系统）。每个雄性子代都从母本那里继承了一个单倍体基因组，从父本那里继承了一个单倍体基因组。这两个单倍体基因组通过精子传播的概率相等。在绝大多数昆虫物种中发现；是除缨翅目和半翅目外的所有昆虫目中的祖先系统。 

2）单倍二倍体（Haplodiploidy）（单倍体雄性系统，雄性单倍体，单亲雄性系统）。雄性子代只传播母本基因组。 

1 产雄孤雌生殖单倍二倍体（Arrhenotokous haplodiploidy）（产雄孤雌生殖Arrhenotoky）。每个雄性子代都是从一个未受精的卵发育而来的，只有一个从母本那里遗传下来的单倍体基因组。发现于缨翅目、膜翅目、半翅目和鞘翅目。 

2 父系基因组消除 [（PGE ），父系基因组丢失]。每个雄性子代都是从一个受精卵发育而来的，这个受精卵含有一个来自母亲的单倍体基因组和一个来自父亲的单倍体基因组，但只有母本基因组通过精子传播。发现于半翅目、鞘翅目和双翅目。 

二、产雌孤雌生殖（Thelytoky）（全雌性系统，单亲生殖，孤雌生殖）。雌性子代只传送母本基因组; 不产生雄性子代，只有雌性子代。

1）产雌孤雌生殖（Thelytokous parthenogenesis）。没有发生交配。没有雄性。

1无融合生殖（Apomixis）（无性生殖孤雌生殖，严格克隆性）。卵是有丝分裂产生的。发现于几个目。 

2自体融合生殖（Automixis） （减数分裂孤雌生殖）。发生减数分裂，但通过各种机制恢复卵的倍性。发现于几个目。 

2）精子依赖产雌孤雌生殖（Sperm-dependent thelytoky） （专性交配）。交配（与相关的双性种群中的雄性）是开始发育所必需的。 

 1伪合子Pseudogamy （雌核发育）。精子激活发育，但精子核不与卵核融合。只有母系基因传递给后代（所有雌性子代）。 

l无融合伪合子生殖（Apomictic pseudogamy） 。发现于半翅目。

l自体融合伪合子生殖（Automictic pseudogamy） 。已知鞘翅目和鳞翅目。

 2杂交发生（Hybridogenesis） （半克隆遗传hemiclonal inheritance）。合子发生并且父系基因组存在，并且在后代（所有雌性后代）的体细胞中活跃，但在卵子发生期间被消除。已知于竹节虫目（Phasmatodea）。 

三、混合系统（Mixed System）。不同遗传系统之间的规律或不规律转换，通常在双性和产雌孤雌生殖之间。

1）产雌孤雌生殖（或多胚）与单倍二倍体转换 。

 1循环转换（Cyclic alternation） 

l多胚（Polyembryony）。通过胚胎克隆（雄性或雌性）的增殖。在膜翅目中发现。

l循环单倍二倍体-产雌孤雌生殖（Cyclic haplodiploidy-thelytoky）（循环孤雌生殖）。发现于膜翅目、鞘翅目和双翅目。 

 2兼性单倍二倍体体– 产雌孤雌生殖循环（Facultative haplodiploidy-thelytoky） （循环孤雌生殖）。任何系统中，双性或者产雌孤雌生殖繁殖后代。在大多数这些系统中，繁殖通常是两性的，但未配对的雌性可能会产生一些有功能后代。发现于膜翅目和半翅目。 

2）产雌孤雌生殖与双倍二倍体转换

1 环状二倍体- 特异性 （循环孤雌生殖）。发现于半翅目。 

2兼性双倍体- 特异性 （兼性孤雌生殖）。发现于几个目。