Microbial communities can be considered complex adaptive systems. Understanding how these systems arise from different components and how the dynamics of microbial interactions allow for species coexistence are fundamental questions in ecology. To address these questions, we built a three-species synthetic community, called BARS (Bacillota A + S + R). Each species in this community exhibits one of three ecological roles: Antagonistic, Sensitive, or Resistant, assigned in the context of a sediment community. We show that the BARS community reproduces features of complex communities and exhibits higher-order interaction (HOI) dynamics. In paired interactions, the majority of the S species (Sutcliffiella horikoshii 20a) population dies within 5 min when paired with the A species (Bacillus pumilus 145). However, an emergent property appears upon adding the third interactor, as antagonism of species A over S is not observed in the presence of the R species (Bacillus cereus 111). For the paired interaction, within the first 5 min, the surviving population of the S species acquires tolerance to species A, and species A ceases antagonism. This qualitative change reflects endogenous dynamics leading to the expression for tolerance to an antagonistic substance. The stability reached in the triple interaction exhibits a nonlinear response, highly sensitive to the density of the R species. In summary, our HOI model allows the study of the assembly dynamics of a three-species community and evaluating the immediate outcome within a 30 min frame. The BARS has features of a complex system where the paired interactions do not predict the community dynamics. The model is amenable to mechanistic dissection and to modeling how the parts integrate to achieve collective properties.
摘要
微生物群落可被视为复杂的适应系统。了解这些系统如何由不同的成分组成，以及微生物相互作用的动态如何使物种共存，是生态学的基本问题。为了解决这些问题，我们建立了一个三物种合成群落，称为 BARS（Bacillota A + S + R）。该群落中的每个物种都扮演着三种生态角色中的一种： 拮抗、敏感或抗性，并在沉积物群落中进行分配。我们的研究表明，BARS 群落再现了复杂群落的特征，并表现出高阶相互作用（HOI）动态。在配对相互作用中，当 S 种（Sutcliffiella horikoshii 20a）与 A 种（Bacillus pumilus 145）配对时，大部分S种群会在 5 分钟内死亡。然而，在加入第三个互作因子后，出现了一个涌现特性，即在有 R 物种（Bacillus cereus 111）存在的情况下，观察不到 A 物种对 S 物种的拮抗作用。在配对相互作用中，在最初的 5 分钟内，S 物种的存活种群获得了对 A 物种的耐受性，而 A 物种则停止了拮抗作用。这一质变反映了导致对拮抗物质表现出耐受性的内源动态。在三重相互作用中达到的稳定性表现出非线性反应，对 R 物种的密度高度敏感。总之，我们的 HOI 模型可以研究三物种群落的集合动态，并在 30 分钟内评估即时结果。BARS 具有复杂系统的特征，其中成对的相互作用并不能预测群落的动态。该模型可用于机理剖析和模拟各部分如何整合以实现集体特性。
图 1. BARS 合成群落：从拮抗配对相互作用到三重相互作用中的新兴特性。
(A) S 物种（绿色实线）与 A 物种（橙色实线）之间的配对相互作用。单培养的敏感物种（绿色虚线）作为对照。
(B) S 物种（绿色实线）与 R 物种（蓝色实线）之间的配对相互作用。
(C) A物种（橙色实线）与 R物种（橙色实线）之间的配对相互作用。
(D) 三重相互作用： R 物种（蓝色实线）、A 物种（橙色实线）和 S 物种（绿色实线）。
图表显示了从单一培养物（以浊度烧瓶表示）中混合出来的混合物种的 30 分钟动力学，比例以不同颜色的图层（离心管）表示。在配对相互作用中，S:A 的比例为 10:1。在三重相互作用中，S:A:R 的比例为 10:1:0.25。图中绘出了每个物种的 CFU。阴影区域表示三次重复中数据的分散情况。各菌种的存活数是在单株培养后的不同时间点进行培养并计算各形态菌落数得出的。
图 2. 动态变化：在正在进行的配对相互作用中加入新的 S 细胞时，未观察到拮抗作用。A 细胞和 S 细胞的配对相互作用是从单培养物开始的（用浊度烧瓶表示）。图的第一部分显示了配对相互作用最初 30 分钟的动力学。S 物种（绿色实线）和 A 物种（橙色实线）。通过拮抗作用观察到敏感物种的 CFU 出现预期的减少。30 分钟后，向正在进行的相互作用中添加新鲜的 S 培养物（图示为 Fresh S 烧瓶），再观察 30 分钟物种的活力。30 分钟后，观察到 S 的存活数量没有变化（绿色实线）。作为对照，图中显示的是单培养中敏感物种的 CFU（绿色不连续线）。
图 3. 暴露于拮抗剂物种后敏感物种获得的耐受性。
(A) 将 S 种培养物引入暴露于拮抗剂的膜中。60 分钟后，将含有敏感物种（存活细胞）的膜转移到另一个装有新鲜 A 细胞的烧杯中。可以观察到，第一次相互作用中敏感细胞的 CFU（深绿色实线）在最初 10 分钟内减少了，但在接下来的 50 分钟内，它们的活力没有进一步变化。转移到膜中的细胞（第一次作用的幸存者）在与新鲜拮抗剂作用后（浅绿色线）没有进一步减少。膜中未转移的对照细胞在 120 分钟内保持了 CFUs 计数（不连续的绿色线）。
(B) 在拮抗作用中存活下来的 S 细胞在与拮抗剂物种第二次相互作用中过夜生长的动态。在第一次相互作用中，S 细胞的 CFU 数量减少（绿色连续下降线）。敏感物种的存活细胞（从膜上复原）在单培养基中生长（14 小时），并接受第二次挑战。这些细胞能够耐受与拮抗剂的新对抗（浅绿色线）。
图 4. 在三重相互作用中，敏感物种的动态对抗性物种比例的降低高度敏感。在评估三重相互作用时，降低了 R 细胞相对于 S 细胞和 A 细胞的比例（蓝色倒三角形示意图）。从 10:1:25 开始，R 细胞为 2 ×108 CFU/ml，敏感菌种在抗性菌种存在的情况下不会被拮抗。从 1.3 ×108 CFU/ml（10:1:0.15）和 6.6 × 107 CFU/ml（10:1:0.075）依次减少后，敏感物种的数量略有减少。出乎意料的是，当浓度降低到 4 ×107 CFU/ml （10:1:0.05）时，敏感物种的数量大幅减少，其影响甚至比敏感物种和拮抗物种配对相互作用（10:1:0）时更为显著。
图 5. 三物种 BARS 合成群落：具有突发特性的复杂系统模型。BARS 合成群落是一个具有突发特性的复杂系统模型。
(A) 每个物种在配对相互作用中都表现出已知的特性，但它们在三物种群落中的行为却无法预测。
(B）作为一个高阶相互作用系统，它采用了复杂群落的特征，抗性物种充当调解人（蓝盾符号）。在配对相互作用过程中，最初的 5 分钟内会出现强烈的拮抗作用，但在接下来的 20 分钟内不会再出现拮抗作用（曲线下降，然后保持稳定）。值得注意的是，30 分钟后，观察到了质的变化，A 物种不再与 S 细胞拮抗，S 细胞对 A 物种产生了耐受性。图中顶线显示，出现了一个稳定的三物种群落，并且没有观察到拮抗作用，这表明发生了即时动态变化。
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