Nature Reviews Microbiology：海洋病毒—全球生态系统的主要参与者

来源： 姚佳 生态学家 2019-01-24

导读

病毒广泛存在于各类地球环境中，但它们的重要性可能在海洋中体现地最为明显，在海洋中它们被认为是大部分遗传多样性的储存库。病毒每天杀死大约20％的海洋微生物生物量，这对养分和能量循环有着显著的影响。在这篇2007年发表在Nature Reviews Microbiology的经典论文中，Curtis A. Suttle综述了当时最新的海洋病毒相关知识。文虽旧，却份量十足，迄今为止被引超过1200次，是海洋病毒学领域非常重要的一篇综述。编者对该综述的主要内容进行了整理，如有错漏之处，敬请谅解。

原文信息

题目：Marine viruses — major players in the global ecosystem

期刊：Nature Reviews Microbiology

作者：一作&通讯：Curtis A. Suttle【University of British Columbia（不列颠哥伦比亚大学）】

时间：2007-10-1

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海洋病毒的丰度

海洋约占地球表面积的70%，对气候有着举足轻重的影响。不仅如此，海洋还为全球消费者提供大量蛋白质，并产生地球近一半的氧气。组成海洋90%生物量的微生物是世界海洋营养和能量循环的主要驱动者之一，而病毒每天可以杀死20%的微生物生物量。

虽然现在科学界一致认为海洋中存在着大量的病毒，然而定量评估全球海洋病毒分布及其丰度一直是一件具有挑战性的工作，不同研究间的评估结果相差很大（甚至达到一个数量级）。这突出了开发准确、可重复的评估技术的必要性。现在估算水环境样品中病毒丰度有5种方法：空斑试验（plaque assays，PAs）；最大可能数法（most-probable-number assays，MPNs）；透射电子显微镜（transmission electron microscopy，TEM）；落射荧光显微镜（epifluorescence microscopy，EfM）；流式细胞术（flow cytometry，FC）。PAs和MPNs是两种唯二可以直接测定感染病毒丰度的方法，我们也可以用它们来获取和纯化特定病毒单元，但它们无法提供样品中总病毒丰度的信息。TEM是唯一可以同时提供病毒样颗粒（virus-like particles）丰度和形态学信息的方法。EfM是目前观察病毒样颗粒总丰度最常用的方法。最近，已有研究应用FC来估算病毒丰度，这种精准的高通量方法可以通过病毒荧光特性区分其亚群（subpopulations）。我们要根据研究的问题和需要的精度、灵敏度来选择测定方法。

病毒丰度是细菌和古菌丰度总和的15倍之多。然而，病毒个体极其微小，直径仅约20nm-400nm（VS细菌：1000nm–10000nm；古菌：500nm–1000nm），因此病毒只有原核生物（包括细菌、古菌、蓝藻、放线菌、支原体、衣原体等）生物量的5%（Figure 1）。海洋中大约有10^30种病毒，如果将它们首尾相接，可以延伸到比最近的60个星系还远。由于病毒必须依赖宿主细胞进行增殖，因此海洋病毒丰度和原核生物丰度和生产力（反映为叶绿素a浓度）密切相关，但是这种关系在不同海洋环境中表现不一。一般来说，远海和深水区的病毒丰度更少。

Figure 1 | 原核生物、原生生物和病毒的相对生物量和丰度

为了评估病毒感染对海洋微生物死亡率的影响，以往的模型普遍假设原核生物群落的每个类群都受到病毒相同程度的感染。然而，研究人员应用流式细胞术，发现北冰洋病毒丰度和最活跃的原核生物类群密切正相关，那些具有更多荧光特征的病毒和叶绿素a浓度（指示光合细胞丰度）的关系最密切，表明病毒可能会优先感染生长更快的细胞。这种新发现的病毒感染特性具有非常重要的意义，因为它可能对养分循环产生影响，从而影响碳从地表水固定到深海的效率。

病毒，死亡率和元素循环

病毒的生命过程大致分为：吸附，注入（遗传物质），合成（逆转录/整合入宿主细胞DNA），装配（利用宿主细胞转录RNA，翻译蛋白质再组装），释放五个步骤。细胞的增殖过程必然导致细胞裂解。作为死亡的媒介，病毒不仅可以改变地球化学循环，也能影响微生物种群和群落的构建。然而，量化病毒对宿主群落的影响还非常困难。相关评估（尽管不确定性非常大）表明，每天表层水中原核细胞量的20-40%被病毒裂解（viral lysis），接近被捕食量。然而，不同研究、方法的病毒裂解评估结果差异很大，研究的时间尺度、是否包括沉积物和深海区、病毒的昼夜和季节性变化、病毒复制率均会对评估结果产生影响。将病毒介导的过程与全球营养和能量循环模型联系起来的最大障碍之一，就是缺乏直接和可靠的方法来评估病毒对海洋原核和真核群落造成的死亡率。

由于微生物生物量在海洋中具有压倒性优势，病毒裂解的地球化学效应可以等同于其对原核生物和原生生物装配的直接或间接影响。病毒裂解可以将物质从有机体转移到颗粒态和可溶态有机质库中（然后库中有机质被呼吸作用和光降解转化为二氧化碳或二甲基硫），这一过程被称为病毒分流（viral shunt，或译病毒转轨；Figure 2）。基本上，病毒裂解释放的物质数量和组成都会影响微生物群落和全球地球化学循环。

从有机质到可溶库的分流不仅增加了系统的呼吸，还影响了生物碳泵（biological pump）向深海释放碳的数量，而这一过程每年可以固定30亿吨的碳。病毒可以在透光层通过裂解将微生物生物量转化为可溶和颗粒有机质或通过促进病毒感染细胞的下沉速率释放更多碳和其他有机分子到透光层外。病毒裂解可能仅通过改变和限制初级生产营养相关的释放的碳的比例来影响生物碳泵的效率。

Figure 2 | 病毒分流和生物碳泵

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构建微生物群落

海洋中原核生物群落的分子多样性是巨大的，尽管其生态基础还不清楚。一种说法是，病毒感染的宿主特异性（通常是菌株特异性）使得病毒成为控制群落组成的强大媒介。这一假说已被纳入一个被称为“杀死优胜者（killing the winner）”的模型中，在这个模型中，微生物群落的多样性由病毒侵染维持，而微生物丰度受原生动物捕食的非特异性控制。然而，自然条件下病毒怎么调控微生物多样性，病毒的细胞受体（调控着病毒的菌株特异性）是否有差异还不清楚。

已有相关研究证实了“杀死优胜者”这一概念，然而也有研究显示不同的研究结果。这可能是方法学上的差异造成的，也可能是由于病毒裂解和原生捕食作用对微生物群落也存在交互影响。但是另一方面，这些不同结果都有可能同时存在，暗示病毒可以直接或间接影响微生物多样性。

无脊椎、脊椎动物的病毒

在一些方面，我们对无脊椎动物和脊椎动物海洋病毒感染的认识远超微生物的感染。我们对此的很多认识都是被病毒性疾病的经济认识驱动的。在海洋水产业中，病毒性疾病会导致生产和加工的巨大经济损失。很多重要经济物种（如虾、鱼等）的感染性病毒生物学、病理学和多样性得到了很好的研究。虽然我们对病毒性疾病的病理有很好的了解，但是我们对这些病毒在宿主之外的分布及其传播方式知之甚少。有些病毒的寄主范围很广，可以在海水和淡水之间传播，使病毒可以传播到新地区，从而对当地生物造成严重的威胁。环境基因组学方法正在为了解海洋中病毒的巨大遗传多样性提供线索，并有望揭示这些病原体的来源和去路。

海洋病毒的多样性

我们对海洋中基因丰富度的认识在过去的10年有了很大的提升。首个用RFLPs和杂交分析的研究表明感染浮游植物微胞藻的病毒具有广布性。这些早期的努力很快被一系列PCR方法所取代，如变性梯度凝胶电泳、脉冲场凝胶电泳和杂交。这些研究在不需要培养的情况下就能识别出基因丰富的病毒群落。

病毒多样性的宏基因组方法。利用宏基因组方法对海洋病毒群落进行分类，大大提高了我们对环境中病毒多样性的认识。环境病毒样本是进行宏基因组分析的理想对象。虽然天然病毒群落的遗传丰富度很大，但大多数病毒的小基因组和环境样本中基因型分布的不均匀表明，完整病毒基因组的重建要比细菌或古细菌基因组的重建容易得多。宏基因组学方法也可以用来评估环境样本中RNA病毒的多样性和丰富性。宏基因组学方法使我们能够捕获海洋病毒群落的遗传丰富度，并组装和表征以前未知的病毒基因组。然而，对元基因组数据进行比较分析的成功与否，将取决于处理这些研究产生的庞大数据集的基础设施和分析工具的发展。

多样性、病毒和r-k-选择

病毒与所感染生物之间的相互作用控制着病毒的遗传多样性，影响着微生物群落的组成。通过研究病毒及其宿主的种群结构，可以洞察形成这些群落的进化策略。

秩-丰度曲线和活跃物种。海洋中微生物的多样性是巨大的，但到目前为止还无法被量化。原核和病毒群落的构成在一个特定位置遵循急剧下降秩-丰度曲线分布(Figure 3)，表明绝大多数活跃个体是由少量的类群组成。在稳定的海洋环境中，微生物群落的组成通常是可以预测和稳定的。这表明，至少从我们对分类组成的测量来看，群落接近于稳定状态。病毒杀死“优胜者”的观点可能在爆发初期是正确的，但是抗性的选择意味着，在我们使用的分类分辨率水平上，结果并不总是显而易见的。尽管病毒群落的秩-丰度数据有限，但DNA和RNA病毒群落的宏基因组数据表明，它们的秩-丰度曲线急剧下降(Figure 3b)。虽然没有足够的数据来确定病毒群落组成的基因型稳定性，但是群落之间缺乏重叠，病毒群落组成的时间变化和高度不均匀的种群结构表明它们是动态的。然而，病毒群落中有些成分似乎是稳定的。例如，对感染真核浮游植物的病毒遗传丰富度的时间动力学研究表明，它们的变化远小于原生生物群落。此外，最丰富的病毒基因组可分为不同大小的类别，这些类别在大范围的环境中似乎是一致的。大多数海洋病毒的基因组大小似乎是25 - 50kb，而数量较少的病毒的基因组大小大约在60 – 150kb之间。

Figure 3a展示的微生物群落中，其中数量最多的类群生长缓慢，对病毒侵染和捕食具有抵抗力，而能够快速生长的类群则对病毒裂解和捕食高度敏感，并受盛衰周期的影响。然而，数量最多的病毒的基因组较小，很可能具有毒性，能够大量繁殖(Figure 3b)。这些病毒的宿主可能来自稀有类群，但能在短暂有利条件下快速生长。这些是杀死优胜者的子代病毒。

Figure 3 | 分布和选择影响的海洋原核真核生物和病毒

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海洋环境中的r-、k-选择。病毒及其感染的生物体存在于一个连续的r-和k-选择。许多病毒可以被认为是r选择的 (即爆发规模大、产生时间短的病毒)。然而，其他病毒的生活方式更具有K选择的特征，例如，一种温和的噬菌体可以将其DNA整合到宿主细胞的基因组中(溶源性)，或者可以与其宿主建立其他载体关系(假溶源性或潜伏期)。大多数选择的r型病毒复制速度快，爆发规模大，会杀死宿主。相比之下，大多数k -选择的病毒将与宿主长期共存。总的来说，病毒和微生物的生长和损失率高，对环境变化的反应快，通常是r选择。相比之下，鱼类和哺乳动物能够在大尺度的时间和空间上进行整合是K选择最多的(Figure 4)。

Figure 4 |海洋病毒及其宿主在r和K选择连续体中的分布

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对于感染原核生物的病毒，据预测，具有小的基因组和裂解量的k -选择噬菌体将感染原核生物群落中数量最多、生长缓慢的成员。相比之下，大多数r-选择的噬菌体将具有高毒性，具有大的爆发规模，并将迅速利用微生物群落的成员，这些成员在短暂的有利条件下迅速增长。

一般来说，感染光合作用原生生物和异养原生生物的病毒被认为是剧毒的，具有高繁殖率，从而能够利用许多原生生物的特点，即高生长速度和对环境变化的快速反应。由于所有感染海洋原生生物的培养病毒都是裂解性的，因此在感染原生生物的天然病毒群落中，毒性生活方式可能占主导地位。然而，迄今为止分离出的病毒数量有限，可能还未发现具有潜在感染能力的病毒。原生生物还会感染小基因组、但释放量大的RNA病毒，以及基因组大、但释放量相对较小的双链DNA病毒，说明原生生物感染病毒的r和k选择程度不同。

最后，许多感染大型生物的病毒，如甲壳类浮游动物、鱼类和哺乳动物，可能是高度K选择的，并可能有一个依赖于一个无毒和与其宿主的密切联系的生命周期。导致重大死亡的暴发预计仅零星发生，而且可能与病毒正常宿主范围之外的传播有关。

最终，一个特定的生物体可能会受到一系列不同病毒的影响，这些病毒在r - k -选择连续体中变化显著。一些病毒有跨越r- k选择谱的两端的范围。最好的例子是温和噬菌体，在这种噬菌体中，病毒DNA要么稳定地整合到宿主细胞基因组中，与宿主细胞同时进行复制，要么通过毒性溶解感染进行病毒复制。这两种策略在海洋环境中似乎都很常见。因此，海洋病毒似乎利用了两种策略。在谱的一端是高毒性的r选择病毒，例如裂解噬菌体和原体感染病毒，它们在几分钟到几小时内复制并杀死宿主。另一个极端是K专一性病毒，它可以在不确定的时间内与宿主形成稳定的联系，如原噬菌体和潜伏的疱疹病毒。无论上述情况是否导致海洋微生物群落高度不均匀的种群结构，其中只有少数类群在数量上占优势，都需要进一步的探索。

总结

尽管病毒和病毒介导的过程在海洋中具有重要意义，但对感染率和病毒介导的死亡率的定量估计仍然有很大的不确定性。因此，我们对病毒对突发性特性(如群落结构或营养循环速率)的影响的理解还远未完成。同样，我们还远远不能将海洋病毒的遗传复杂性转化为对生物潜能的理解。然而，未来无疑是光明的，因为随着病毒计数、核酸指纹和测序等高通量方法迅速发展，我们对海洋中病毒群落的分布及其组成的认识将会越来越清晰。

姚佳编译，JinTao.Li编辑

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